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Os hábitos alimentares dos Mesossauros

[Read it in English!] [¡Léalo en español!] [Przeczytaj to po polsku!] [ficheiro pdf v. 27.03.2017]

mesosaur-reconstructionReconstrução do esqueleto de um jovem adulto (Mesosaurus tenuidens) do Permiano Inferior do Uruguai e Brasil (reproduzido de Silva et al., 2017)

Mesossauros e a evolução inicial dos Amniotas

Mesossauros representam os mais surpreendentes animais do distante passado. Eles são os mais antigos amniotas que desenvolveram adaptações ao ambiente aquático. No início do Permiano, mesossauros habitavam corpos dágua frios e salgados resultantes de uma seca de um grande mar interior que se extendia sobre o que é hoje a América do Sul e África (Piñeiro et al., 2012b). Mesossauros são representados por várias espécies e uma miríade de espécimes, incluindo esqueletos bem preservados do Permiano Inferior do Uruguai, Brazil, e África do Sul, os quais vêm sendo estudados há muito tempo desde o século XIX. Graças à específica distribuição geográfica de seus restos, os mesossauros ajudaram Alfred Wegener a formular a Teoria da Deriva Continental.

O estudo dos mesossauros, é de fato importante por diversas razões. A primeira delas, é que eles representam os chamados amniotas basais. Isto significa que os mesossauros estavam bem próximos na árvore evolutiva ao ancestral comum de todos os sauropsídeos (grupo que inclui répteis, seus ancestrais e parentes) e Sinapsida (grupo que inclui os mamíferos, seus ancestrais e parentes). Por exemplo, a descoberta recenté de embriões de mesossauros bem preservados dentro de ovos, e uma fêmea grávida forneceram pistas sobre a biologia reprodutiva dos primeiros amniotas (Piñeiro et al., 2012a). Curiosamente os Mesossauros eram viviparos ou colocavam ovos em estágios avançados de desenvolvimento. Achados do Uruguai com associação de restos de adultos e recém nascidos, sugerem que talvez existisse algum tipo de cuidado parental nos Mesossauros.

Esses dados podem ser melhor compreendidos quando interpretados em um contexto paleoecológico mais amplo. Entretanto, uma equipe de quatro pesquisadores do Uruguai, Brasil e Polônia (R.R. Silva, J. Ferigolo, P. Bajdek, G. Piñeiro) liderada por Graciela Pineiro, recentemente publicou um novo artigo sobre a biologia dos Mesossauros (Silva et al., 2017), que expande de forma ampla nosso conhecimento sobre esses animais. Aqui, queremos resumir nossas conclusões a respeito dos hábitos alimentares, fisiológicos e ambientais dos mesossauros do Uruguai e do Brasil.

 

mesosaur-regurgitalitesSupostos regurgilitos (vômito fóssil) de Mesossauros da Formação Mangrullo, Uruguai; escala 1cm (reproduzido de Silva et al., 2017)

Achados incomuns do Permiando Inferior do Uruguai e Brasil

Restos gástricos, cololitos (matérial intestinal fossilizado), coprólitos (fezes fossilizadas) e regurgilitos (vômito fóssil) de Mesossauros que nos estudamos, nos dizem muito sobre os hábitos alimentares, fisiologia, e os hábitos de vida dos Mesossauros. Estes fósseis provêm da Formação Mangrullo do Uruguai e da Formação Irati do Estado de Goiás, Brasil. Os Mesosaurideos viveram em um corpo dágua interior hipersalino com condições excepcionais de preservação que justificam descrever os estratos com ocorrência de mesossauros como sendo um “fóssil-Lagerstätte”.

Primeiro de tudo, nosso estudo representa um caso excepcional onde conteúdo gástrico, cololitos, coprolitos, e regurgilitos (i.e. todas os tipos básicos de bromalitos) de uma única espécie animal foram descritas. Isto nos deu uma oportunidade incomum de fazer algumas observações sobre estes tipos fósseis, tais como comparar sua forma geral de preservação e até mesmo o grau de digestão dos restos ingeridos em diferentes estágios do processo digestório.

Paleontólogos dificilmente conseguem associar as fezes fossilizadas aos animais que as produziram. Este caso é diferente. Nenhum outro Tetrápode foi encontrado nos estratos com Mesossauros. Os coprolitos possuem a morfologia não-espiral que é tipica dos tetrápodes, ao contrario de todos os peixes do Perído Permiano. Finalmente, o conteúdo dos coprolitos é comparável aos encontrados nos conteúdos estomacal e intestinal dos Mesossauros. Por outro lado os espécimes menores de coprolitos poderiam ter sido produzido por grandes crustáceos.

Uma oportunidade de conhecer os hábitos alimentares de um animal extinto não deve ser desperdiçada. Anteriormente, a dieta dos Mesossauros era apenas inferida a partir de evidências indiretas, o que de fato é um tipo de “adivinhação educada”. Durante mais de cem anos, várias hipóteses foram propostas para determinar os hábitos alimentares: piscívoros; filtradores de lodo, ou dieta baseada em Crustáceos. Agora, vamos examinar profundamente o estômago dos mesossauros…

 

mesosaur-skeletonEsqueleto de Mesossauro (Brazilosaurus sanpauloensis) mostrando um colólito bem preservado (seta azul) e diversos coprolitos associados (setas vermelhas), da Formação Irati, Brasil (modificado de Silva et al., 2017)

Canibalismo e carniceiros sobre estresse ambiental

Nós descobrimos que a dieta dos mesossauros incluia os crustáceos como o ítem predominante, corroborando algumas hipóteses. Por outro lado, estão ausentes restos de peixes no conteúdo gástrico dos mesossauros, nos cololitos, coprolitos e regurgilitos, e além disso nenhum peixe foi encontrado nos estratos fossilíferos de Mesossauros. De forma adicional, ossos de mesossauros parcialmente digeridos e dentes foram encontrados nos restos alimentares.

A presença de restos de mesossauros no conteúdo estomacal, nos regurgilitos, e outros restos alimentares é particularmente interessante. No entanto, suposições fáceis no estudo bromalitos são por vezes enganosas. Os mesossauros eram predadores canibais? Bem, a abertura bucal/mandibular em um mesossauro de tamanho médio era muito pequena para permitir que mesmo os mesossauros recém-nascidos pudessem ser engolidos inteiros, enquanto que os dentes dos mesossauros não mostram ser adaptados para uma mordida forte. Um cenário de predação seria portanto um pouco surpreendente para nós. Em vez disso, observamos mesossauros alimentados com crustáceos, geralmente, não superiores a 2 cm de comprimento. Observando de forma mais atenta o conteúdo gástrico, não foram observados elementos esqueletais articulados, o que se esperaria estar presente nos estágios iniciais do processo digestório.

A explicação para este mistério requer uma análise sobre o ambiente no qual viviam os Mesossauros. Seus restos são encontrados em rochas formadas em um corpo dágua hipersalino e tal ambiente é famoso pela severidade extrema. As condições estressantes podem ter sido causadas pela grande atividade vulcânica cujas cinzas se espalharam no corpo de água durante o início do Permiano. As condições ambientais e a pobreza faunística do “mar salgado” com mesossauros são a primeira chave para o mistério. Não havia peixes na água, e quase nada para os mesossauros comer, exceto crustáceos e… corpos de mesossauros mortos.

O comportamento canibal e carniceiro são muito comuns em ambientes estressantes, com superpopulação e com recursos alimentares insuficientes. Mesossauros provavelmente ingeriam carniça em decomposição parcial. Parece possível ainda que restos maiores de crustáceos fossem colhidos do fundo, uma vez que parece ser material muito alterado.

Messosauros regurgitavam os grandes fragmentos ósseos bem como crustáceos, quando eram grandes demais para passar pelo trato gastrointestinal. Vários amniotas como por exemplos as aves de rapina, Crocodilos, e provavelmente Ictiossauros, regurgitavam a maior parte do material não digerido ou duros demais. Alguns pedaços podiam ter sido ingeridos acidentalmente, ou os mesossauros estavam com muita fome neste ambiente hostil? A regurgitação pode ter sido causada pelo próprio estresse ambiental. Porque a eficiência da digestão depende da temperatura corporal em répteis atuais e restos não digeridos podem ser regurgitados durante períodos de temperatura ambiente desfavorável. Doenças também podem causar a regurgitação.

A presença de elementos ósseos nos coprólitos dos mesossauros também é intrigante. Répteis são caracterizados por uma digestão intensa e muitos deles podem digerir completamente ossos praticamente engolidos inteiros. No entanto, mesossauros eram relativamente pequenos, e seu período de digestão não era necessariamente muito longo. Além disso, a presença de restos mal digeridos nas fezes, causada por uma curta digestão, pode ter a ver com a flutuação na disponibilidade de alimentos.

Epílogo da história dos Mesossauros

Fossilização dos restos e seus bromalitos foi favorecida por uma camada de microrganismos na parte inferior dos corpos d’ água, e os eventos vulcânicos e cinzas espalhadas. Este material deu-nos uma oportunidade assustadora mas também fascinante para investigar certos enigmas da biologia de alguns dos primeiros amniotas. O estudo dos mesossauros apenas começou!

Piotr Bajdek 1, Graciela Piñeiro 2, Rivaldo R. Silva 3, Jorge Ferigolo 4

1 Częstochowa, Polônia
2 Universidad de la República de Uruguay
3 Universidade Luterana do Brasil
4 Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, Brasil

Referências

Piñeiro, G., Ferigolo, J., Meneghel, M., Laurin, M., 2012a. The oldest known amniotic embryos suggest viviparity in mesosaurs. Hist. Biol. 24, 630–640.

Piñeiro, G., Ramos, A., Goso, C., Scarabino, F., Laurin, M., 2012b. Unusual environmental conditions preserve a Permian mesosaur−bearing Konservat−Lagerstätte from Uruguay. Acta Palaeontol. Pol. 57 (2), 299–318. doi: 10.4202/app.2010.0113

Silva, R.R., Ferigolo, J., Bajdek, P., Piñeiro, G.H., 2017. The feeding habits of Mesosauridae. Front. Earth Sci. 5:23. doi: 10.3389/feart.2017.00023

Hábitos alimenticios de los mesosaurios

[Read it in English!] [Lê-lo em português!] [Przeczytaj to po polsku!] [archivo pdf v. 26.03.2017]

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Reconstrucción del esqueleto de un mesosaurio adulto joven (Mesosaurus tenuidens) del Pérmico Temprano de Uruguay y Brasil (reproducido de Silva et al., 2017).

Los mesosaurios y la evolución de los primeros amniotas

Los mesosaurios representan los animales más asombrosos del pasado remoto. Son los amniotas más antiguos que se conoce que han desarrollado adaptaciones al ambiente acuático. En el Pérmico Temprano los mesosaurios habitaban cuerpos de agua fría y salina, los cuales se formaron tras la desecación de un gran mar interior que se extendía en los territorios que hoy ocupan América del Sur y África (Piñeiro et al., 2012b). Según la creencia actual, los mesosaurios están representados por tres especies, pero estudios más recientes sugieren que las diferencias son referibles a la preservación de distintos estadios ontogenéticos y a la variación intraespecífica que existe dentro de una especie (Piñeiro, 2002; Piñeiro et al., 2016). Así como es baja su diversidad, los fósiles que han dejado se cuentan por miles de especímenes depositados en colecciones de todo el mundo, incluyendo esqueletos bien preservados provenientes de depósitos del Pérmico Inferior de Uruguay, Brasil y el sur de África, cuya larga historia de estudio comienza en el siglo XIX. Gracias a la peculiar distribución geográfica de los restos fósiles en esta reducida región gondwánica que incluye dos continentes, los mesosaurios incluso le ayudaron a Alfred Wegener a formular la teoría de la deriva continental.

Son varias las razones por las que el estudio de los mesosaurios es muy importante. Primero que todo, los mesosaurios representan a los llamados amniotas basales. Esto quiere decir que en el árbol evolutivo de los tetrápodos, los mesosaurios se situaban bastante cerca del ancestro común más reciente de todos los saurópsidos (un grupo que abarca a los reptiles, sus antepasados y parientes) y sinápsidos (un grupo que abarca a los mamíferos, sus antepasados y parientes). Por ejemplo, el reciente descubrimiento de unos embriones bien preservados ensortijados como en un huevo, además de una hembra de un mesosaurio embarazada, ha aportado indicios acerca de la biología reproductiva de los primeros amniotas (Piñeiro et al., 2012a). Resultó muy interesante descubrir que los mesosaurios eran vivíparos o tal vez ponían huevos en una etapa bien avanzada de desarrollo, promoviendo la formación de las membranas extraembrionarias. Hallazgos de Uruguay además indican que puede que haya existido algún tipo del cuidado parental en los mesosaurios, fundamentado en asociaciones frecuentes de restos de individuos adultos con neonatos.

Este tipo de datos paleobiológicos sobre el comportamiento reproductivo de un animal tan antiguo y peculiar, pueden entenderse mejor si los interpretamos en un contexto paleoecológico más amplio. Por ello, nuestro equipo compuesto de cuatro investigadores de Uruguay, Brazil y Polonia (R.R. Silva, J. Ferigolo, P. Bajdek, G. Piñeiro), el cual dirigió Graciela Piñeiro, recién publicó un nuevo trabajo sobre la biología alimentaria de los mesosaurios (Silva et al., 2017), el que permite ensanchar mucho más los conocimientos sobre estos animales. Nos gustaría resumir brevemente nuestras conclusiones con respecto a los hábitos alimenticios, la fisiología y el ambiente de vida de los mesosaurios de Uruguay y Brasil.

 

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Posibles regurgitalitos de mesosaurios (vómitos fósiles) de la fomación Mangrullo, Uruguay; escalas de 1 cm (reproducido de Silva et al., 2017).

Extraordinarios hallazgos del Pérmico Inferior de Uruguay y Brasil

Los contenidos estomacales preservados, cololitos (materia intestinal fosilizada), coprolitos (excrementos fosilizados) y regurgitalitos (vómitos fosilizados) que hemos estudiado, nos dicen mucho acerca de los hábitos alimenticios, de la fisiología y de las condiciones de vida de los mesosaurios. Estos fósiles provienen de la formación Mangrullo de Uruguay y la formación Iratí del estado de Goiás en Brasil. Los mesosáuridos habitaban un cuerpo de agua hipersalina con excepcionales condiciones de preservación, lo que permite describir los estratos con los mesosaurios como un Fossil-Lagerstätte.

Ante todo, nuestro estudio constituye un caso excepcional en donde se describen los contenidos estomacales, cololitos, coprolitos y regurgitalitos (es decir, todos los tipos “básicos” de bromalitos) de una sola especie de animal. Así surgió para nosotros una oportunidad poco común de hacer ciertas observaciones sobre todos estos tipos de fósiles, como por ejemplo cotejar su forma de preservación en general y hasta el grado de digestión de los restos ingeridos en las diferentes etapas del proceso digestivo.

Los paleontólogos rara vez son capaces de vincular los excrementos fósiles con sus productores. Este caso es diferente, ya que ningún otro tetrápodo se conoce de los estratos con mesosaurios. Los coprolitos tienen una morfología no espiralada típica de los tetrápodos, a diferencia de los que producen todos los peces del período Pérmico, que son espiralados. Asimismo, el contenido de los coprolitos es comparable al encontrado en los estómagos e intestinos de los mesosaurios. Los más pequeños especímenes de coprolitos encontrados, alternativamente habrían sido producidos por unos crustáceos grandes.

Una oportunidad tan especial para echar un vistazo a los hábitos alimentarios de un animal extinto no debe desaprovecharse. Anteriormente, la dieta de los mesosaurios solía inferirse solamente de manera indirecta, lo que en realidad es una suerte de ‘adivinación académica’. Desde hace más de unos cien años se han propuesto varias hipótesis sobre los hábitos alimenticios de los mesosaurios: una dieta piscívora, filtradora de lodo, o basada en los crustáceos pygocefalomorfos, que también eran muy abundantes en los depósitos estudiados. Ahora miremos en las profundidades de los estómagos de los mesosaurios…

 

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Esqueleto de un mesosaurio (Brazilosaurus sanpauloensis) con un cololito preservado (flecha azul) y unos cuantos coprolitos en su derredor (flechas rojas), de la formación Iratí, Brasil (modificado de Silva et al., 2017).

Caníbales y carroñeros bajo condiciones de estrés ambiental

Como hemos descubierto, la dieta de los mesosaurios se componía sobre todo de crustáceos, lo que corrobora algunas de las hipótesis previas. Por otro lado, en los contenidos estomacales, cololitos, coprolitos y regurgitalitos de los mesosaurios no se han reconocido restos de peces, puesto que ellos no se encuentran en los estratos con los mesosaurios. Más sorprendente resultó encontrar dentro de los bromalitos de mesosaurios, huesos y dientes de otros mesosaurios afectados por ácidos gástricos.

La presencia de los restos de mesosaurios dentro de los contenidos estomacales, regurgitalitos y otros bromalitos de mesosaurios, es particularmente interesante. Empero, las suposiciones simples en los estudios de los bromalitos a veces resultan insidiosas. ¿Eran los mesosaurios unos depredadores caníbales? La apertura de las mandíbulas de un mesosaurio de tamaño promedio era demasiado pequeña como para facilitar la ingestión siquiera de unos mesosaurios neonatos en forma completa, mientras que los dientes de los mesosaurios no parecen estar adaptados a hacer mordeduras fuertes. Así pues, el escenario de la depredación sería algo insustentable para nosotros. En cambio, advertimos que los mesosaurios se alimentaban de crustáceos por lo general no más grandes que unos 2 cm de largo. Mirando bien en los contenidos estomacales no reconocimos elementos esqueletales articulados, cuya presencia todavía podría esperarse en la primera etapa del proceso digestivo.

La explicación del misterio requiere un comentario sobre el medio ambiente donde vivían los mesosaurios. Los restos de mesosaurios se encuentran en rocas formadas en un cuerpo de agua hipersalino; tales ambientes son famosos por su severidad extrema. Las condiciones de estrés podría haberlas causado también un intenso y extenso vulcanismo que perduró durante el Pérmico en la región occidental de Gondwana. Este vulcanismo generó la depositación de cenizas que se posaban en el cuerpo de agua, afectando principalmente a los crustáceos pero también a los mesosaurios más jóvenes. Estas condiciones medioambientales, así como la pobreza faunísitica del ‘mar salado’ de los mesosaurios, son la primera clave para el misterio. No había peces en el agua porque era muy salada, casi nada que comer para los mesosaurios excepto los crustáceos y… cadáveres de los propios mesosaurios que se acumulaban en el fondo. Por tanto, en vista que los organismos bentónicos, bioturbadores del fondo, no podían vivir en ese mar salado y con poco oxígeno, los mesosaurios y los pygocefalomorfos (que también eran carroñeros), cubrían esa función.

Los comportamientos canibalísticos y carroñeros son bastante comunes bajo el estrés ambiental, produciéndose excesivas aglomeraciones de individuos que se adaptan a esa situación de recursos alimentarios insuficientes. Los mesosaurios probablemente ingerían elementos de carroña de otros mesosaurios en descomposición parcial. Posiblemente, también los restos de los crustáceos más grandes fueron consumidos del fondo en forma de carroña, pues a menudo aparecen muy descompuestos.

Los mesosaurios regurgitaban los fragmentos más grandes de huesos, así como probablemente los crustáceos que eran demasiado grandes para atravesar su tracto digestivo. Varios amniotas, como por ejemplo las aves de presa, los cocodrilos y probablemente los ictiosaurios, regurgitan la mayoría de los restos indigeribles o de muy difícil digestión. Algunos objetos podían ingerirse de modo incidental, o ¿acaso tenían los mesosaurios tanta hambre viviendo en este ambiente tan inhospitalario? Puede que la regurgitación hubiera sido causada también por el solo estrés ambiental o cambios de temperatura. Puesto que la eficacia de la digestión depende de la temperatura corporal, suele pasar que los reptiles de hoy regurgitan unos restos alimentarios mal digeridos en períodos de una temperatura ambiental no favorable. La enfermedad suele ser otra causa de vómitos.

Elementos óseos en coprolitos de los mesosaurios son curiosos también. Los reptiles se caracterizan por una digestión fuerte y muchos de ellos digieren los huesos ingeridos prácticamente por completo. Sin embargo, los mesosaurios eran bastante pequeños y la duración de su digestión no necesariamente era muy larga. Además, la presencia de restos poco digeridos en heces, a causa de una digestión corta, puede tener que ver con un acceso irregular al alimento.

Epílogo del relato sobre los mesosaurios

La fosilización de los restos de mesosaurios y sus bromalitos fue facilitada por matas microbianas que crecían en el fondo de los cuerpos de agua y particularmente durante los eventos de caída de cenizas volcánicas. Así surgió para nosotros una fascinante aunque algo aterradora oportunidad de investigar los enigmas de la biología de algunos de los amniotas más antiguos. El estudio de los mesosaurios apenas empieza…

Piotr Bajdek 1, Graciela Piñeiro 2, Rivaldo R. Silva 3, Jorge Ferigolo 4

1 Częstochowa, Polonia
2 Universidad de la República de Uruguay
3 Universidade Luterana do Brasil
4 Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, Brasil

Bibliografía

Piñeiro, G., 2002. Paleofaunas del Pérmico-Eotriásico de Uruguay. [dissertation/ master’s thesis]. [Montevideo, Uruguay]: PEDECIBA, Universidad de la República.

Piñeiro, G., Ferigolo, J., Meneghel, M., Laurin, M., 2012a. The oldest known amniotic embryos suggest viviparity in mesosaurs. Hist. Biol. 24, 630–640.

Piñeiro, G., Ramos, A., Goso, C., Scarabino, F., Laurin, M., 2012b. Unusual environmental conditions preserve a Permian mesosaur−bearing Konservat−Lagerstätte from Uruguay. Acta Palaeontol. Pol. 57 (2), 299–318. doi: 10.4202/app.2010.0113

Piñeiro, G., Meneghel, M., Núñez-Demarco, P., 2016. The ontogenetic transformation of the mesosaurid tarsus: a contribution to the origin of the amniotic astragalus. PeerJ 4:e2036. doi: 10.7717/peerj.2036

Silva, R.R., Ferigolo, J., Bajdek, P., Piñeiro, G.H., 2017. The feeding habits of Mesosauridae. Front. Earth Sci. 5:23. doi: 10.3389/feart.2017.00023

Zwyczaje żywieniowe mezozaurów

[Read it in English!] [¡Léalo en español!] [Lê-lo em português!] [plik pdf v. 27.03.2017]

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Rekonstrukcja szkieletu młodego dorosłego mezozaura (Mesosaurus tenuidens) z wczesnego permu Urugwaju i Brazylii (reprodukowano z Silva et al., 2017).

Mezozaury, a ewolucja wczesnych owodniowców

Mezozaury reprezentują najbardziej zadziwiające zwierzęta odległej przeszłości. Są najstarszymi znanymi owodniowcami, które rozwinęły adaptacje do środowiska wodnego. We wczesnym permie mezozaury zamieszkiwały zimne i słone zbiorniki wodne powstałe przez wyschnięcie pierwotnie ogromnego morza śródlądowego, które rozciągało się na obszarach dzisiejszej Ameryki Południowej i Afryki (Piñeiro et al., 2012b). Mezozaury reprezentuje kilka gatunków i niezliczone okazy, w tym dobrze zachowane szkielety z dolnego permu Urugwaju, Brazylii i południa Afryki, którch długa historia badań sięga XIX wieku. Dzięki specyficznemu rozmieszczeniu geograficznemu ich szczątków mezozaury pomogły nawet Alfredowi Wegenerowi sformułować teorię dryftu kontynentów.

Badania mezozaurów są ważne z licznych powodów. Po pierwsze, reprezentują one tak zwane bazalne owodniowce. To oznacza, że na drzewie ewolucyjnym mezozaury były dość blisko ostatniego wspólnego przodka wszystkich zauropsydów (grupa obejmująca gady, ich przodków i krewnych) i synapsydów (grupa obejmująca ssaki, ich przodków i krewnych). Dla przykładu, odkrycie dobrze zachowanych zarodków mezozaurów zwiniętych jak w jajku, oraz ciężarnej samicy, dostarczyły niedawno wskazówek na temat biologii rozrodu wczesnych owodniowców (Piñeiro et al., 2012a). Mezozaury, co interesujące, były żyworodne lub też składały jaja w zaawansowanych stadiach rozwoju. Znaleziska z Urugwaju nawet sugerują, że być może istniał u mezozaurów jakiś rodzaj opieki rodzicielskiej z uwagi na częste asocjacje szczątków osobników dorosłych z noworodkami.

Dane tego rodzaju mogą być lepiej zrozumiane, gdy zinterpretuje się je w szerszym kontekście paleoekologicznym. Dlatego nasz zespół złożony z czterech badaczy z Urugwaju, Brazylii i Polski (R.R. Silva, J. Ferigolo, P. Bajdek, G. Piñeiro), który poprowadziła Graciela Piñeiro, opublikował ostatnio nową pracę o biologii mezozaurów (Silva et al., 2017), która znacznie rozszerza naszą wiedzę o tych zwierzętach. Chcielibyśmy krótko podsumować nasze wnioski odnośnie zwyczajów żywieniowych, fizjologii i środowiska życia mezozaurów Urugwaju i Brazylii.

 

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Przypuszczalne regurgitality mezozaurów (skamieniałe wymiociny) z formacji Mangrullo, Urugwaj; skale 1 cm (reprodukowano z Silva et al., 2017).

Niezwykłe znaleziska z dolnego permu Urugwaju i Brazylii

Zachowane treści żołądkowe, kololity (skamieniała zawartość jelit), koprolity (skamieniałe odchody) i regurgitality (skamieniałe wymiociny) mezozaurów, które zbadaliśmy, mówią nam wiele o zwyczajach żywieniowych, fizjologii i warunkach życia mezozaurów. Skamieniałości te pochodzą z formacji Mangrullo w Urugwaju, oraz formacji Iratí w stanie Goiás w Brazylii. Mezozaurydy żyły w śródlądowym hipersłonym zbiorniku wodnym z wyjątkowymi warunkami fosylizacji, które pozwalają opisać warstwy z mezozaurami jako Fossil-Lagerstätte.

Po pierwsze, nasze badania są wyjątkowym przypadkiem gdy treści żołądkowe, kololity, koprolity i regurgitality (tj. wszystkie “podstawowe” rodzaje bromalitów) jednego gatunku zwierzęcia są opisane. Stworzyło nam to niecodzienną sposobność poczynienia pewnych obserwacji na wszystkich tych rodzajach skamieniałości, jak przykładowo porównać ich ogólną formę zachowania, a nawet stopień strawienia wchłoniętych szczątków na różnych etapach procesu trawienia.

Paleontolodzy rzadko kiedy są w stanie połączyć skamieniałe odchody z ich wytwórcą. Ten przypadek jest inny. W warstwach z mezozaurami nie znajduje się żadnego innego czworonoga. Koprolity mają niespiralną morfologię typową dla czworonogów, w przeciwieństwie do wszystkich ryb okresu permskiego. W końcu, zawartość koprolitów jest porównywalna do tej obecnej w żołądkach i jelitach mezozaurów. Najmniejsze z okazów koprolitów alternatywnie byłyby wyprodukowane przez duże skorupiaki.

Taka niecodzienna sposobność by spojrzeć na zwyczaje pokarmowe wymarłego zwierzęcia nie może zostać niewykorzystana. Dotychczas dieta mezozaurów była odtwarzana jedynie w oparciu o pośrednie wskazówki, co jest w istocie rodzajem ‘wyedukowanego zgadywania’. Od ponad stu lat zaproponowano różnorodne hipotezy określające zwyczaje żywieniowe mezozaurów: rybożerność, filtrowanie mułu, lub dieta oparta na skorupiakach. Spójrzmy teraz w głąb żołądków mezozaurów…

 

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Szkielet mezozaura (Brazilosaurus sanpauloensis) ukazujący zachowany kololit (niebieska strzałka) i kilka otaczających go koprolitów (czerwone strzałki), z formacji Iratí, Brazylia (zmodyfikowano z Silva et al., 2017).

Kanibale i padlinożercy w stresie środowiskowym

Odkryliśmy, że główne źródło pokarmu mezozaurów stanowiły skorupiaki, co potwierdza niektóre z hipotez. Z drugiej strony, w treściach żołądkowych, kololitach, koprolitach i regurgitalitach mezozaurów nie rozpoznaliśmy żadnych szątków ryb jako, że w warstwach z mezozaurami nie ma jakichkolwiek ryb. Co bardziej zaskakujące, w bromalitach mezozaurów znajdują się nadtrawione kości i zęby mezozaurów.

Obecność szczątków mezozaurów  w treściach żołądkowych, regurgitalitach i innych bromalitach mezozaurów jest szczególnie interesująca. Niemniej, proste założenia w badaniach bromalitów bywają mylne. Czy mezozaury były kanibalistycznymi drapieżnikami? Cóż, rozwarcie szczęk u przeciętnej wielkości mezozaura było sporo za małe, by pozwolić na połykanie w całości choćby nowo narodzonych mezozaurów, zaś zęby mezozaurów nie zdają się być zaadaptowane do silnego gryzienia. Scenariusz drapieżnictwa byłby więc dla nas nieco zaskakujący. Zamiast tego zauważamy, że mezozaury odżywiały się skorupiakami generalnie nie przekraczającymi 2 cm długości. Przy bliższym spojrzeniu na treści żołądkowe nie rozpoznajemy żadnych artykułowanych elementów szkieletowych, których obecności wciąż można się spodziewać na najwcześniejszym etapie procesu trawienia.

Wyjaśnienie zagadki wymaga komentarza na temat środowiska, w którym żyły mezozaury. Szczątki mezozaurów są znajdywane w skałach uformowanych w hipersłonym zbiorniku wodnym, a takie środowiska słyną z ekstremalnej srogości. Warunki stresu mogły być też spowodowane rozległym wulkanizmem i osadzaniem się popiołów wulkanicznych w zbiorniku wodnym we wczesnym permie. Warunki środowiskowe i ubogość faunistyczna ‘słonego morza’ mezozaurów są pierwszym kluczem do zagadki. Nie było żadnych ryb w wodzie, niemalże nic do jedzenia dla mezozaurów poza skorupiakami i… martwymi ciałami mezozaurów.

Zachowania kanibalistyczne, oraz padlinożerność są całkiem powszechne w stresie środowiskowym, przy zatłoczeniu osobników, oraz niewystarczających zasobach pokarmowych. Mezozaury prawdopodobnie spożywały elementy mezozaurowej padliny w częściowym rozkładzie. Wydaje się możliwe, że również największe ze szczątków skorupiaków zostały spożyte z dna w formie padliny jako, że często zdają się być silnie zniszczone.

Mezozaury zwracały największe z fragmentów kości jak również, jak się zdaje skorupiaki, jeśli były zbyt duże, by przejść przez przewód pokarmowy. Różne owodniowce, jak przykładowo ptaki drapieżne, krokodyle i prawdopodobnie ichtiozaury, zwracają większość niemożliwych lub ciężkich to strawienia resztek. Niektóre obiekty mogły być połknięte przypadkowo, a może mezozaury były tak głodne żyjąc w tym srogim środowisku? Zwracanie resztek pokarmowych mogłoby być również spowodowane przez sam stres środowiskowy. Ponieważ efektywność trawienia zależna jest od temperatury ciała, u dzisiejszych gadów niedotrawione resztki pokarmowe mogą zostać zwrócone w okresach niewłaściwej temperatury środowiskowej. Choroba również może doprowadzać do wymiotów.

Elementy kostne w koprolitach mezozaurów także są intrygujące. Gady cechuje silne trawienie i wiele z nich trawi połknięte kości praktycznie doszczętnie. Jednakże mezozaury były dość małe i czas trawienia niekoniecznie był u nich bardzo długi. Ponadto, obecność słabo strawionych resztek w odchodach, wywołana krótkim trawieniem, może mieć związek z nieregularnym dostępem do pokarmu.

Epilog mezozaurowej historii

Fosylizację szczątków mezozaurów i ich bromalitów umożliwiły maty mikrobialne na dnie zbiorników wodnych, oraz incydenty i popioły wulkaniczne. Stworzyło nam to fascynującą, lecz również nieco zatrważającą możliwość zbadania enigmatów biologii niektórych z najwcześniejszych owodniowców. Badania mezozaurów dopiero się zaczynają!

Piotr Bajdek 1, Graciela Piñeiro 2, Rivaldo R. Silva 3, Jorge Ferigolo 4

1 Częstochowa, Polska
2 Universidad de la República de Uruguay
3 Universidade Luterana do Brasil
4 Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, Brazylia

Literatura

Piñeiro, G., Ferigolo, J., Meneghel, M., Laurin, M., 2012a. The oldest known amniotic embryos suggest viviparity in mesosaurs. Hist. Biol. 24, 630–640.

Piñeiro, G., Ramos, A., Goso, C., Scarabino, F., Laurin, M., 2012b. Unusual environmental conditions preserve a Permian mesosaur−bearing Konservat−Lagerstätte from Uruguay. Acta Palaeontol. Pol. 57 (2), 299–318. doi: 10.4202/app.2010.0113

Silva, R.R., Ferigolo, J., Bajdek, P., Piñeiro, G.H., 2017. The feeding habits of Mesosauridae. Front. Earth Sci. 5:23. doi: 10.3389/feart.2017.00023

The feeding habits of mesosaurs

[¡Léalo en español!] [Lê-lo em português!] [Przeczytaj to po polsku!] [pdf file v. 27.03.2017]

mesosaur-reconstructionSkeletal reconstruction of a young adult mesosaur (Mesosaurus tenuidens) from the Early Permian of Uruguay and Brazil (reproduced from Silva et al., 2017).

Mesosaurs and the Early Amniote Evolution

Mesosaurs represent the most amazing animals of the distant past. They are the oldest known amniotes that developed adaptations to aquatic environment. By the Early Permian, mesosaurs inhabited cold and salty water bodies resulting from the drought of an originally large inland sea that extended over what is now South America and Africa (Piñeiro et al., 2012b). Mesosaurs are represented by several species and a myriad of specimens, including well-preserved skeletons from the Lower Permian of Uruguay, Brazil, and southern Africa, which have been studied for a long time since the 19th century. Thanks to the specific geographic distribution of their remains, mesosaurs have even helped Alfred Wegener to formulate the theory of continental drift.

The study of mesosaurs is indeed important for a number of reasons. First of all, they represent so-called basal amniotes. It means that mesosaurs were quite close in the evolutionary tree to the last common ancestor of all sauropsids (a group including reptiles, their ancestors and relatives) and synapsids (a group including mammals, their ancestors and relatives). For instance, the discovery of well-preserved mesosaur embryos curled as within an egg, and one pregnant female has recently yielded clues about the reproductive biology of early amniotes (Piñeiro et al., 2012a). Interestingly, mesosaurs were viviparous or they laid eggs in advanced stages of development. Finds from Uruguay even suggest that there perhaps existed some kind of parental care in mesosaurs due to common associations of remains of adults with newborns.

Such data can be better understood when interpreted in a broader paleoecologic context. Therefore, out team composed of four researchers from Uruguay, Brazil, and Poland (R.R. Silva, J. Ferigolo, P. Bajdek, and G. Piñeiro) and lead by Graciela Piñeiro, has recently published a new paper on the biology of mesosaurs (Silva et al., 2017), which largely expands our knowledge about these animals. Here, we’d like to briefly sum up our conclusions regarding the feeding habits, physiology, and environment of mesosaurs of Uruguay and Brazil.

 

mesosaur-regurgitalitesPutative mesosaur regurgitalites (fossil vomit) from the Mangrullo Formation, Uruguay; scale bars 1 cm (reproduced from Silva et al., 2017).

Unusual Finds from the Lower Permian of Uruguay and Brazil

Preserved gastric contents, cololites (fossil intestine matter), coprolites (fossil feces), and regurgitalites (fossil vomit) of mesosaurs that we have studied, tell us a lot about the feeding habits, physiology, and life conditions of mesosaurs. These fossils come from the Mangrullo Formation of Uruguay and the Iratí Formation of the State of Goiás, Brazil. Mesosaurids lived in an inland hypersaline water body, with exceptional preservation conditions that justified describing mesosaur-bearing strata as a Fossil-Lagerstätte.

First of all, our study represents an exceptional case where gastric contents, cololites, coprolites, and regurgitalites (i.e., all the “basic” bromalite types) of a single animal species are described. It gave us an uncommon opportunity to make certain observations on all these fossil types, such as to compare their general form of preservation and even the degree of digestion of swallowed remains in different stages of the digestive process.

Paleontologists hardly ever are able to link fossil feces to their producer. This case is different. No other tetrapod is found in the mesosaur-bearing strata. The coprolites have a non-spiral morphology that is typical for tetrapods, in contrast to all fish of the Permian Period. Finally, the content of the coprolites is comparable to that found in mesosaur stomach and intestine contents. Alternatively, the smallest of the coprolite specimens would have been produced by large crustaceans.

Such an uncommon opportunity to take a look at the feeding habits of an extinct animal must not be wasted. Previously, the diet of mesosaurs was only inferred from indirect evidence, what is in fact a kind of ‘educated guess’. For over a hundred years, various hypotheses have been proposed for determining mesosaur feeding habits: fish-eating, sludge filter-type habit, or crustacean-based diet. Now, let’s look deep into mesosaur stomachs…

 

mesosaur-skeletonMesosaur skeleton (Brazilosaurus sanpauloensis) showing a preserved cololite (blue arrow) and several coprolites surrounding it (red arrows), from the Iratí Formation, Brazil (modified from Silva et al., 2017).

Cannibals and Scavengers under Environmental Stress

We found out that mesosaur diet included crustaceans as the main food item, corroborating some of the hypotheses. On the other hand, no fish remains were recognized in mesosaur gastric contents, cololites, coprolites, and regurgitalites, as no fish are found in the mesosaur-bearing strata. More surprisingly, acid-etched mesosaur bones and teeth are found in mesosaur bromalites.

The presence of mesosaur remains in mesosaur stomach content, regurgitalites, and other bromalites, is particularly interesting. Yet, easy assumptions in the study of bromalites are sometimes misleading. Were mesosaurs cannibalistic predators? Well, the jaw aperture in an average-sized mesosaur was much too small to allow even newborn mesosaurs to be swallowed whole, meanwhile mesosaur teeth seem not to be adapted to powerful biting. A predatory scenario would be hence a little surprising to us. Instead, we note that mesosaurs fed on crustaceans generally not exceeding 2 cm in length. Taking a close look at the gastric contents we can recognize no articulated skeletal elements, which would be expected to be still present in the earliest stage of the digestive process.

Explanation of the mystery requires a comment on the environment which the mesosaurs lived in. Mesosaur remains are found in rocks formed in a hypersaline water body and such environments are famous for extreme severity. The stress conditions might have been also caused by the extended volcanism and ash spread into the water body during the Early Permian. The environmental conditions and the faunistic poverty of the mesosaur-bearing ‘salty sea’ are the first key to the mystery. There were no fish in water, nearly nothing to eat for mesosaurs but crustaceans and… mesosaur dead bodies.

Cannibalistic behavior and scavenging are quite common under environmental stress, overcrowding and insufficient food resources. Mesosaurs probably ingested elements of mesosaurid carrion in partial decomposition. It seems possible that also the largest of the crustacean remains were scavenged from the bottom, as they often appear to be very weathered.

Mesosaurs regurgitated the biggest of bone fragments as well as seemingly crustaceans, which were too large to pass through the gastrointestinal tract. Various amniotes, as for example raptor birds, crocodiles, and probably ichthyosaurs, regurgitate most of the indigestible or hard-to-digest remains. Some of the objects might have been ingested accidentally, or were mesosaurs so hungry living in this harsh environment? Regurgitation might also have been caused by the environmental stress itself. Because digestion efficiency depends on body temperature, in extant reptiles undigested food remnants may be regurgitated during periods of unfavorable environmental temperature. Disease may also cause regurgitation.

Bone elements in the mesosaur coprolites are intriguing too. Reptiles are characterized by a strong digestion and many of them digest the swallowed bones practically completely. However, mesosaurs were fairly small and their period of digestion was not necessarily very long. Also, the presence of poorly digested remains in feces, caused by short digestion, may have to do with fluctuating food availability.

Epilog of the Mesosaur Story

Fossilization of the mesosaur remains and their bromalites was facilitated by microbial mats on the bottom of the water bodies and the volcanic events and ash spread. It gave us a fascinating, but also a little terrifying opportunity to investigate enigmas of the biology of some of the earliest amniotes. The study of mesosaurs has just begun!

Piotr Bajdek 1, Graciela Piñeiro 2, Rivaldo R. Silva 3, Jorge Ferigolo 4

1 Częstochowa, Poland
2 Universidad de la República de Uruguay
3 Universidade Luterana do Brasil
4 Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, Brazil

References

Piñeiro, G., Ferigolo, J., Meneghel, M., Laurin, M., 2012a. The oldest known amniotic embryos suggest viviparity in mesosaurs. Hist. Biol. 24, 630–640.

Piñeiro, G., Ramos, A., Goso, C., Scarabino, F., Laurin, M., 2012b. Unusual environmental conditions preserve a Permian mesosaur−bearing Konservat−Lagerstätte from Uruguay. Acta Palaeontol. Pol. 57 (2), 299–318. doi: 10.4202/app.2010.0113

Silva, R.R., Ferigolo, J., Bajdek, P., Piñeiro, G.H., 2017. The feeding habits of Mesosauridae. Front. Earth Sci. 5:23. doi: 10.3389/feart.2017.00023

Fósiles de parásitos en coprolitos y contenidos estomacales

[Read it in Englishl!] [Przeczytaj to po polsku!] [archivo pdf v. 25.02.2017]

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Enigmática estructura en un coprolito del Pérmico de Rusia (foto K. Owocki; véase Bajdek et al., 2016)

Parásitos en los excrementos fósiles

En las entradas de mi blog ya se ha tratado el tema del significado de los coprolitos, es decir de los excrementos fosilizados, en el estudio de las cadenas alimenticias antiguas y la fisiología de los animales extintos. Los coprolitos son verdaderamente unos fósiles fascinantes por numerosas razones. Por ejemplo, los excrementos a menudo constituyen un microambiente excepcional el cual facilita la preservación de restos en lo extremo delicados, los que de lo contrario, no estarían presentes en las rocas. Primero, abordemos el tema de los fósiles de los pequeños huevos de parásitos y los cuerpos blandos de gusanos.

En 2013 el equipo de Paula C. Dentzien-Dias describió unos bien preservados huevos de céstodos en un bromalito espiralado de un tiburón del Pérmico Medio-Superior de Brasil. El trabajo lo menciono solo brevemente puesto que su versión completa es gratuitamente accesible en línea. Aparte del asombroso estado de preservación de los huevos, en el hallazgo destaca el hecho de que es el registro fósil más antiguo de parásitos en forma de los céstodos. De hecho, Paula C. Dentzien-Dias ya ha publicado tres trabajos importantes sobre los materiales fecales de la formación Rio Do Rasto.

En la última entrada de mi blog se trataba de los fragmentos de huesos y los posibles pelos más antiguos encontrados en los coprolitos pérmicos del sitio de Vyazniki en Rusia. De hecho, esas estructuras parecidas a pelos son de gran importancia y debo admitir que me fue muy grato ver que algunos medios de comunicación, inclusive el National Geographic Traveler, hubieran advertido mis estudios (Bajdek et al., 2016). No obstante, ahora quisiera subrayar que los coprolitos que hemos estudiado han además aportado una gran diversidad de otros microfósiles interesantes, descritos en la misma publicación (Bajdek et al., 2016).

Algunos de ellos representan posibles parásitos, como por ejemplo las alargadas y ovaladas estructuras que típicalmente miden unos 100–150 µm de largo y se interpretaron como posibles huevos de invertebrados. También se encontró una enigmática estructura que asemeja un gusano (foto arriba). Me parece especialmente interesante—sería un fósil de un gusano (como los nemátodos) o quizá una madriguera. Ferreira et al. (1993) describió larvas de nemátodos preservadas en coprolitos del Pleistoceno de Italia. Además, en uno de los coprolitos de Vyazniki hemos encontrado una estructura larga y serpenteante, 6 µm de ancho, la cual identificamos como un túnel.

Estos fósiles podrían indicar que los productores de los coprolitos tenían parásitos en forma de gusanos. Empero, resulta difícil descartar por completo la exploración oportunista de los excrementos por los nemátodos y otros invertebrados después de la excreción. Tales huevos habrían podido pertenecer a los parásitos pero alternativamente podrían ser de organismos coprófagos, como por ejemplo los insectos. Los nemátodos y anélidos descomponen las heces sobre todo en los ambientes húmedos y fríos en donde los insectos coprófagos son menos comunes.

ciliate-coprolite-vyaznikiAdemás, hemos reconocido dos formas distintas de supuestos ciliados (foto en la derecha; K. Owocki; véase Bajdek et al., 2016), de unos 350 µm y 230 µm de largo. Se pudo describir algunos detalles como la forma de la célula y la ubicación y longitud de los cilios. Una vez más, resulta atrayente la interpretación como parásitos pero estos microorganismos habrían podido colonizar la materia fecal después de su excreción.

Dentro de los coprolitos de Vyazniki, se ha además encontrado una diversidad de otros microorganismos, entre los que se incluyeron las bacterias, dos tipos de cianobacterias y los hongos, los cuales en su mayoría no habrían representado parásitos, así como algunos objetos indeterminados, posibles artrópodos y tejidos de plantas. Las cianobacterias y los hongos fueron ingeridos con el alimento y el agua o bien colonizaron la materia fecal después de su excreción. Bacterias preservadas en coprolitos pueden representar la microflora original del tracto gastrointestinal, sin embargo en nuestro trabajo se discute la posibilidad de contaminación por parte de las bacterias ambientales de los sedimentos. El tema del papel de las bacterias en la fosilización de los excrementos se va a abordar en una de las futuras entradas del blog.

En conclusión, los coprolitos pueden constituir una valiosa fuente de muy delicados restos fósiles, incluyendo abundantes microorganismos, los que en otro caso, no suelen ser posibles de detectar en las rocas y de estudiar. Así pues, los coprolitos son una fuente increíblemente rica de la información paleoecológica. Puedo diferenciar tres ramas principales en mis estudios sobre los bromalitos: (a) la paleoecología (o sea, la dieta y otros hábitos de vida de los animales; la reconstrucción paleoambiental; las relaciones ecológicas como el parasitismo, la coprofagía, etc.), (b) la fisiología de los animales extintos, y (c) la tafonomía y fosilización de los excrementos e identificación de los coprolitos.

Con respecto a los fósiles de parásitos y el significado de los bromalitos en general, todavía me queda un hallazgo muy especial por presentar en esta entrada…

Parásitos fósiles en los contenidos estomacales

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Icnofósiles de posibles parásitos dentro del contenido gástrico de un dinosaurio hadrosáurido del Cretácico de Montana (fuente; véase Tweet et al., 2016)

Para mí personalmente, el hallazgo más espectacular de un dinosaurio jamás hecho. El espécimen JRF 115H, conocido como „Leonardo”, es un esqueleto de un dinosaurio hadrosáurido, Brachylophosaurus canadensis, del Cretácico Superior de la formación Judith River de Montana, EE. UU. Primero que todo, el casi completo esqueleto de Leonardo, encontrado en 2000, representa uno de los más bien escasos dinosaurios “momificados”, lo que significa que está muy bien preservado mostrando algunos tejidos blandos. Además, representa uno de los muy pocos casos conocidos hasta ahora de una posible preservación del contenido estomacal en los dinosaurios herbívoros.

La descripción del probable contenido estomacal de JRF 115H, el cual abarcó fragmentos de hojas de plantas y granos de cuarzo dentro de una masa arcillosa, se publicó ya en 2008. Recientemente, en 2016, salió una nueva publicación en la cual, tras un decenio de trabajo, los paleontólogos estadounidenses (J. Tweet, K. Chin, y A. A. Ekdale) describieron trazas fósiles de posibles parásitos dentro del contenido estomacal de JRF 115H (fotos arriba). Las trazas, de aproximadamente unos 0.3 mm de diámetro, se interpretaron como más probablemente madrigueras. Los investigadores tuvieron que descartar cautelosamente otras posibilidades como trazas de raíces de plantas y los hongos.

Los cuerpos muertos suelen atraer rápido una diversificada fauna de invertebrados necrófagos pero únicamente un solo tipo de traza fósil se encontró en al contenido estomacal de JRF 115H. Además, cabe anotar que el estado de preservación de JRF 115H indica que fue soterrado rápido. Así pues, lo más probable es que el contenido estomacal fue penetrado por (a) gusanos que vivían en el sedimento que soterró el cuerpo del dinosaurio, o bien (b) parásitos del tracto digestivo del hadrosáurido (los cuales sobrevivieron la muerte del huésped, o quizá unos recién eclosionados después de la muerte del huésped).

Finalmente, uno de los aspectos más interesantes de los túneles es que algunos de ellos comparten paredes mostrando cambios idénticos de dirección (foto arriba, en la derecha). Los investigadores sugieren que eso podría indicar un contacto intencional entre los individuos, tal vez con fines reproductivos. ¡Nunca antes en la literatura científica se habían reportado trazas de este tipo!

Más detalles de esta historia pueden conocerse en el blog de Justin Tweet: A locked dinosaur mystery y Reports of gut contents in herbivorous dinosaurs.

Agradecimientos–Agradezco a Justin Tweet y a Karen Chin quienes amablemente me permitieron reproducir las fotos de las trazas fósiles dentro del contenido estomacal de JRF 115H.

Piotr Bajdek

Bibliografía

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Niedźwiedzki, G., 2016. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia 49, 455–477. doi: 10.1111/let.12156

Dentzien-Dias, P.C., Poinar, G.Jr., de Figueiredo, A.E.Q., Pacheco, A.C.L., Horn, B.L.D., Schultz, C.L., 2013. Tapeworm Eggs in a 270 Million-Year-Old Shark Coprolite. PLoS ONE 8 (1), e55007. doi: 10.1371/journal.pone.0055007

Ferreira, L.F., Araújo, A., Duarte, A.N., 1993. Nematode larvae in fossilized animal coprolites from Lower and Middle Pleistocene site, Central Italy. The Journal of Parasitology 79, 440–442.

Tweet, J.S., Chin, K., Braman, D.R., Murphy, N.L., 2008. Probable gut contents within a specimen of Brachylophosaurus canadensis (Dinosauria: Hadrosauridae) from the Upper Cretaceous Judith River Formation of Montana. Palaios 23, 624–635. doi: 10.2110/palo.2007.p07-044r

Tweet, J., Chin, K., Ekdale, A.A., 2016. Trace fossils of possible parasites inside the gut contents of a hadrosaurid dinosaur, Upper Cretaceous Judith River Formation, Montana. J. Paleontol. 90 (2), 279–287. doi: 10.1017/jpa.2016.43

Skamieniałości pasożytów w koprolitach i treściach żołądkowych

[Read it in English!] [¡Léalo en español!] [plik pdf v. 08.11.2016]

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Zagadkowa robakokształtna struktura w koprolice z permu Rosji (zdjęcie K. Owocki; patrz Bajdek et al., 2016)

Pasożyty w skamieniałych odchodach

Znaczenie koprolitów, tj. skamieniałych odchodów, w badaniach dawnych łańcuchów pokarmowych i fizjologii wymarłych zwierząt było już omawiane na blogu. Koprolity to rzeczywiście fascynujące skamieniałości z licznych powodów. Dla przykładu, odchody często tworzą szczególne mikrośrodowisko pozwalające na zachowanie się ekstremalnie delikatnych szczątków, w przeciwnym razie nieobecnych w skałach. Przedyskutujmy na początek skamieniałości niewielkich jaj pasożytów i miękkich ciał robaków.

W roku 2013 zespół Pauli C. Dentzien-Dias opisał dobrze zachowane jaja tasiemca w spiralnym bromalicie rekina ze środkowego-górnego permu Brazylii. Jedynie krótko wspominam tę pracę, gdyż jej pełna wersja jest bezpłatnie dostępna online. Poza zadziwiającym stanem zachowania jaj, znalezisko jest interesujące zważywszy, że jest to najwcześniejszy zapis kopalny pasożytów w postaci tasiemców. Paula C. Dentzien-Dias opublikowała w rzeczywistości już trzy ważne prace o fekalnych materiałach z formacji Rio Do Rasto.

W ostatnim wpisie mojego bloga mowa była o fragmentach kości i najstarszych przypuszczalnych włosach znalezionych w górnopermskich koprolitach ze stanowiska Vyazniki w Rosji. Cóż, włosopodobne struktury są ważne i muszę przyznać, że było dla mnie bardzo miło widzieć, że niektóre media, w tym National Geographic Traveler, dostrzegły moje badania (Bajdek et al., 2016). Teraz chciałbym jednakże podkreślić, że koprolity, które zbadaliśmy, dostarczyły bogactwa też innych interesujących mikroskamieniałości opisanych w tej samej publikacji (Bajdek et al., 2016).

Niektóre z nich reprezentują możliwe pasożyty, jak przykładowo pałeczkowate i owalne struktury, typowo o 100–150 µm długości, zinterpretowane jako możliwe jaja bezkręgowców. Znaleźliśmy również pewną zagadkową robakokształtną strukturę (zdjęcie powyżej). Uważam tę strukturę za szczególnie intrygującą—byłaby to skamieniałość ciała robaka (jak nicienia) lub być może nora. Ferreira et al. (1993) opisał larwy nicieni zachowane w koprolitach z plejstocenu Włoch. Ponadto, w jednym koprolicie z Vyaznik znaleźliśmy długą, sinusoidalną strukturę o 6 µm średnicy identyfikując ją jako norę–ślad penetracji odchodów.

Te skamieniałości mogłyby sugerować, że wytwórcy koprolitów mieli pasożyty w postaci robaków. Niemniej, ciężko jest do końca wykluczyć oportunistyczną eksplorację odchodów przez nicienie i inne bezkręgowce po wydaleniu. Takie jaja mogły należeć do pasożytów lub opcjonalnie do organizmów koprofagicznych, jak na przykład owady. Nicienie i pierścienice rozkładają odchody zwłaszcza w wilgotnych i zimnych ekosystemach, gdzie koprofagiczne owady są mniej liczne.

ciliate-coprolite-vyaznikiPonadto, rozpoznaliśmy dwie różne formy przypuszczalnych orzęsków (zdjęcie po prawej; K. Owocki; patrz Bajdek et al., 2016), o 350 µm i 230 µm długości. Dało się opisać pewne szczegóły jak kształt komórki, pozycja i długość rzęsek. Ponownie, interpretacja jako pasożyty jest kusząca, lecz te mikroorganizmy mogły skolonizować materię odchodów po jej wydaleniu.

W koprolitach z Vyaznik znalazła się również różnorodność innych mikroorganizmów ujmując bakterie, dwa rodzaje sinic i grzyby, które w większości nie reprezentowałyby pasożytów, jak również nieco niezidentyfikowanych obiektów, możliwe szczątki stawonogów i tkanki roślinne. Sinice i grzyby zostały wchłonięte z pokarmem i wodą lub też skolonizowały materię odchodów po jej wydaleniu. Bakterie zachowane w koprolitach mogą reprezentować oryginalną mikroflorę przewodu pokarmowego, choć w naszej pracy przedyskutowuje się również możliwość zanieczyszczenia bakteriami ze środowiska z osadów. Rola bakterii w fosylizacji odchodów będzie omówiona w jednym z przyszłych wpisów bloga.

Podsumowując, koprolity mogą stanowić cenne źródło delikatnych szczątków kopalnych, w tym licznych mikroorganizmów, które w przeciwnym razie zazwyczaj są niemożliwe do wykrycia w skałach i zbadania. Koprolity są więc niezwykle bogatym źródłem informacji paleoekologicznych. Wyróżniłbym trzy główne gałęzie w moich badaniach bromalitów: (a) paleoekologia (tj. dieta i inne zwyczaje życiowe zwierząt; rekonstrukcja środowiskowa; relacje ekologiczne jak pasożytnictwo, koprofagia, itd.), (b) fizjologia wymarłych zwierząt, oraz (c) tafonomia i fosylizacja odchodów, oraz identyfikacja koprolitów.

W związku ze skamieniałościami pasożytów i ogólnie znaczeniem bromalitów, pozostaje jeszcze jedno bardzo szczególne znalezisko do przedstawienia w tym wpisie…

Skamieniałości pasożytów w treściach żołądkowych

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Ślady możliwych pasożytów wewnątrz treści żołądkowej dinozaura z grupy hadrozaurydów z kredy Montany (źródło; patrz Tweet et al., 2016)

Dla mnie osobiście, najbardziej niesamowite znalezisko dinozaura w historii. Okaz JRF 115H, znany jako „Leonardo”, to szkielet nie w pełni dorosłego dinozaura z grupy hadrozaurydów, Brachylophosaurus canadensis, z górnokredowej formacji Judith River z Montany, USA. Po pierwsze, prawie kompletny szkielet Leonarda, znaleziony w roku 2000, reprezentuje jeden z raczej niewielu „zmumifikowanych” dinozaurów, co znaczy, że jest wspaniale zachowany ukazując nieco tkanek miękkich. Reprezentuje ponadto jeden z kilku tylko znanych możliwych przypadków zachowania się treści żołądkowej u roślinożernych dinozaurów.

Opis prawdopodobnej treści żołądkowej JRF 115H, która objęła fragmenty liści i ziarna kwarcu zanurzone w ilastym matriksie, opublikowany był już w roku 2008. Ostatnio, w roku 2016, ukazała się nowa praca, w której po dekadzie pracy paleontolodzy z USA (J. Tweet, K. Chin, oraz A. A. Ekdale) opisują skamieniałości śladowe możliwych pasożytów wewnątrz treści żołądkowej JRF 115H (zdjęcia powyżej). Ślady, o średnicy ok. 0.3 mm, zinterpretowane są jako najprawdopodobniej nory. Badacze musieli ostrożnie wykluczyć inne możliwości jak ślady korzeni roślin i grzyby.

Większość ciał szybko przyciąga różnorodną faunę bezkręgowcowych padlinożerców, lecz tylko jeden rodzaj skamieniałości śladowej był znaleziony w treści żołądkowej JRF 115H. Trzeba też zauważyć, że stan zachowania JRF 115H sugeruje, że został szybko pogrzebany. Tak więc bardziej prawdopodobne jest, że treść żołądkowa była spenetrowana przez albo (a) robaki żyjące w osadzie, który pogrzebał ciało dinozaura, albo (b) pasożyty przewodu pokarmowego hadrozauryda (które przeżyły jego śmierć, albo też nowo wyklute, które wyłoniły się po śmierci dinozaura).

W końcu, jednym z najbardziej interesujących aspektów tych śladów  jest, że niektóre z nich współdzielą ścianki ukazując identyczne zmiany kierunku (zdjęcie powyżej, po prawej). Badacze sugerują, że może to oznaczać celowy kontakt pomiędzy osobnikami, być może w celach rozrodczych. Ślady tego rodzaju nigdy wcześniej nie były odnotowane w literaturze naukowej!

Historię tę można zgłębić na blogu Justina Tweeta: A locked dinosaur mystery oraz Reports of gut contents in herbivorous dinosaurs.

Podziękowania–Dziękuję Justinowi Tweetowi i Karen Chin, za których uprzejmością mogłem reprodukować zdjęcia skamieniałości śladowych w treści żołądkowej JRF 115H.

Piotr Bajdek

Literatura

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Niedźwiedzki, G., 2016. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia 49, 455–477. doi: 10.1111/let.12156

Dentzien-Dias, P.C., Poinar, G.Jr., de Figueiredo, A.E.Q., Pacheco, A.C.L., Horn, B.L.D., Schultz, C.L., 2013. Tapeworm Eggs in a 270 Million-Year-Old Shark Coprolite. PLoS ONE 8 (1), e55007. doi: 10.1371/journal.pone.0055007

Ferreira, L.F., Araújo, A., Duarte, A.N., 1993. Nematode larvae in fossilized animal coprolites from Lower and Middle Pleistocene site, Central Italy. The Journal of Parasitology 79, 440–442.

Tweet, J.S., Chin, K., Braman, D.R., Murphy, N.L., 2008. Probable gut contents within a specimen of Brachylophosaurus canadensis (Dinosauria: Hadrosauridae) from the Upper Cretaceous Judith River Formation of Montana. Palaios 23, 624–635. doi: 10.2110/palo.2007.p07-044r

Tweet, J., Chin, K., Ekdale, A.A., 2016. Trace fossils of possible parasites inside the gut contents of a hadrosaurid dinosaur, Upper Cretaceous Judith River Formation, Montana. J. Paleontol. 90 (2), 279–287. doi: 10.1017/jpa.2016.43

Notes on fossil parasites in coprolites and gut contents

[¡Léalo en español!] [Przeczytaj to po polsku!] [pdf file v. 08.11.2016]

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Enigmatic worm-like structure in a coprolite from the Permian of Russia (photo by K. Owocki; see Bajdek et al., 2016)

Parasites in fossil feces

The significance of coprolites, i.e. fossil feces, in the study of ancient food chains and physiology of extinct animals has been already discussed on the blog. Coprolites are indeed fascinating fossils for a number of reasons. For instance, feces often constitute an exceptional microenvironment allowing the preservation of extremely delicate remains, otherwise absent in the rocks. Let’s firstly discuss fossils of minute parasite eggs and soft bodies of worms.

In 2013, the team led by Paula C. Dentzien-Dias described well-preserved tapeworm eggs in a shark spiral bromalite from the Middle-Upper Permian of Brazil. I just briefly mention this paper because its full-version is freely available online. Apart from the amazing state of preservation of the eggs, it’s an interesting find as this is the earliest fossil record of tapeworm parasitism. In fact, Paula C. Dentzien-Dias has already published three important papers on the fecal material from the Rio Do Rasto Formation.

In the recent post of my blog I talked about bone fragments and the oldest possible hairs found in Upper Permian coprolites from the Vyazniki site, Russia. Well, the hair-like structures are important and I must admit I was very happy to see some media, including the National Geographic Traveler, to have noticed my research (Bajdek et al., 2016). However, I would like to highlight now that the coprolites we have studied have moreover yielded a great diversity of other interesting microfossils, described in the same publication (Bajdek et al., 2016).

Some of them represent possible parasites, as for example the rod-shaped and oval structures, typically 100–150 µm in length, which are interpreted as possible invertebrate eggs. Also, an enigmatic worm-like structure was found (picture above). I find this structure especially intriguing—it would be a worm body fossil (as a nematode) or alternatively a burrow. Ferreira et al. (1993) described nematode larvae preserved in coprolites from the Pleistocene of Italy. Moreover, a long, sinuous, 6 µm wide structure was found in one coprolite specimen from Vyazniki and indentified as a burrow.

These fossils might suggest that the coprolite producers had worm parasites. Yet, it’s hard to rule out entirely the opportunistic exploitation of feces by nematodes and other invertebrates after excretion. Such eggs could have belonged to parasites but alternatively they could be of coprophagous organisms, as for example insects. Nematodes and annelids decompose feces mostly in humid and cold ecosystems where coprophagous insects are less common.

ciliate-coprolite-vyaznikiMoreover, two different forms of putative ciliates were recognized (photo on the right; by K. Owocki; see Bajdek et al., 2016), 350 µm and 230 µm long. Some details as the cell shape and the position and length of cilia could be described. Once again, the interpretation as parasites is tantalizing but these microorganisms could have colonized the fecal matter after its excretion.

Within the coprolites from Vyazniki, there was also found a diversity of other microorganisms including bacteria, two kinds of cyanobacteria, and fungi, which would mostly have not represented parasites, as well as some indeterminate objects, possible arthropod remains and plant tissues. Cyanobacteria and fungi have been swallowed with food and water or colonized the fecal matter after its excretion. Bacteria preserved in coprolites may represent original microbiota of the gastrointestinal tract, yet our paper also discusses the possibility of contamination by environmental bacteria from the sediments. The role of bacteria in the fossilization of feces will be discussed in one of the forthcoming posts of the blog.

In conclusion, coprolites may constitute a valuable source of delicate fossil remains, including abundant microorganisms, otherwise usually impossible to detect in the rocks and study. Thus, coprolites are an incredibly rich source of paleoecologic information. I would differentiate three principal branches in my research on bromalites: (a) paleoecology (i.e. diet and other life habits of the source animals; environmental reconstruction; ecological relationships like parasitism, coprophagy, etc.), (b) physiology of the source animals, and (c) taphonomy and fossilization of feces and identification of coprolites.

In regard to fossil parasites and the significance of bromalites in general, there’s one very special find yet to be presented in this post…

Fossil parasites in gut contents

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Trace fossils of possible parasites inside the gut contents of a hadrosaurid dinosaur from the Cretaceous of Montana (source; see Tweet et al., 2016)

To me personally, the most amazing dinosaur find ever. The specimen JRF 115H, known as „Leonardo”, is a skeleton of a subadult hadrosaurid dinosaur, Brachylophosaurus canadensis, from the Upper Cretaceous Judith River Formation of Montana, USA. First of all, the nearly complete skeleton of Leonardo, found in 2000, represents one of rather few „mummified” dinosaurs, what means that it’s excellently preserved showing some soft tissues. It moreover represents one of just a couple of known possible cases of preservation of gut contents in herbivorous dinosaurs.

Description of the probable gut contents of JRF 115H, which included leaf fragments and quartz grains encased in a clay matrix, was published back in 2008. Recently, in 2016, after a decade of work, came out a new paper in which paleontologists from the USA (J. Tweet, K. Chin, and A. A. Ekdale) describe trace fossils of possible parasites inside the gut contents of JRF 115H (photos above). The traces, about 0.3 mm in diameter, are interpreted most likely as burrows. The researchers had to carefully rule out other possibilities as traces of plant roots and fungi.

Most carcasses quickly attract a varied fauna of invertebrate scavengers, but only one type of trace fossil was found in the gut contents of JRF 115H. It should be also noticed that the state of preservation of JRF 115H suggests that it was buried rapidly. Thus, more likely the gut contents were burrowed either by (a) worms living in the sediment that buried the dinosaur carcass or (b) parasites of the gastrointestinal tract of the hadrosaurid (which survived the host’s death, or else newly hatched ones that emerged after the dinosaur’s death).

Finally, one of the most interesting aspects of the traces is that some of them share walls showing identical changes in direction (picture above, on the right). The researchers suggest that it may reveal intentional contact between individuals, perhaps for mating. Traces of this kind have been never reported before in the scientific literature!

You can continue reading this story on the Justin Tweet’s blog: A locked dinosaur mystery and Reports of gut contents in herbivorous dinosaurs.

Acknowledgments–I thank Justin Tweet and Karen Chin who kindly permitted me to reproduce the images of the trace fossils in the gut contents of JRF 115H.

Piotr Bajdek

References

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Niedźwiedzki, G., 2016. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia 49, 455–477. doi: 10.1111/let.12156

Dentzien-Dias, P.C., Poinar, G.Jr., de Figueiredo, A.E.Q., Pacheco, A.C.L., Horn, B.L.D., Schultz, C.L., 2013. Tapeworm Eggs in a 270 Million-Year-Old Shark Coprolite. PLoS ONE 8 (1), e55007. doi: 10.1371/journal.pone.0055007

Ferreira, L.F., Araújo, A., Duarte, A.N., 1993. Nematode larvae in fossilized animal coprolites from Lower and Middle Pleistocene site, Central Italy. The Journal of Parasitology 79, 440–442.

Tweet, J.S., Chin, K., Braman, D.R., Murphy, N.L., 2008. Probable gut contents within a specimen of Brachylophosaurus canadensis (Dinosauria: Hadrosauridae) from the Upper Cretaceous Judith River Formation of Montana. Palaios 23, 624–635. doi: 10.2110/palo.2007.p07-044r

Tweet, J., Chin, K., Ekdale, A.A., 2016. Trace fossils of possible parasites inside the gut contents of a hadrosaurid dinosaur, Upper Cretaceous Judith River Formation, Montana. J. Paleontol. 90 (2), 279–287. doi: 10.1017/jpa.2016.43