El origen de la endotermia en los mamíferos

[Read it in English!] [Przeczytaj to po polsku!] [Läs den på svenska!] [archivo pdf v. 04.09.2016]

hair-coprolite-Vyazniki
Probable pelo en un coprolito de un terápsido del Pérmico de Rusia (foto K. Owocki; véase Bajdek et al., 2015)

Ectotérmico o endotérmico

Hay una obvia diferencia entre los reptiles de hoy y los mamíferos siendo los primeros ectotérmicos y los segundos endotérmicos: mientras que la temperatura corporal de los reptiles depende de la temperatura ambiental, en los mamíferos está siendo regulada de tal manera que se mantega casi constante. También podemos notar que: (1) los mamíferos tienen pelaje al contrario de los reptiles y (2) los reptiles se caracterizan por una digestión mucho más larga (un metabolismo más lento) que los mamíferos de una comparable masa corporal. En consecuencia, muchos reptiles modernos mantienen el estilo de vida “menos energético” que los mamíferos.

Las cosas se vuelven menos obvias cuando vamos para atrás en el tiempo… Los mamíferos evolucionaron en el período Triásico, y los interrogantes que surgen ante los paleontólogos son: ¿cuándo apareció la endotermia en su línea evolutiva? ¿Eran ya endotérmicos los ancestros de los mamíferos (los llamados terápsidos o reptiles mamiferoides) de los finales del Paleozoico y los comienzos del Mesozoico?

En los años 1970 el paleontólogo estadounidense Robert T. Bakker publicó unas ideas innovadoras acerca de la fisiología de los reptiles mamiferoides (y los dinosaurios). Hipotetizó que los terápsidos poseían pelaje y aportó algunos argumentos a favor de que eran endotérmicos: (1) Los huesos de los terápsidos carecían de anillos del crecimiento y en cambio tenían los vasos sanguíneos y conductos de Havers densamente distribuidos. (2) Algunos de ellos habitaban zonas frías del clima templado. (3) La robusta contextura del cuerpo de muchos terápsidos habría facilitado la conservación del calor. (4) Las proporciones de los depredadores frente a las presas dependen de los requerimientos energéticos de los depredadores, siendo en los terápsidos más bajas que en los animales ectotérmicos.

Las ideas de R.T. Bakker acerca de la fisiología de los terápsidos (y los dinosaurios) han sido aceptadas por la mayoría de los paleontólogos y son ampliamente conocidas. Sin embargo, puesto que muchas de ellas se basan en evidencias más bien indirectas, seguimos buscando nuevos indicios. Los coprolitos, es decir los excrementos fosilizados, siendo subproductos del metabolismo aportan tales nuevos y valiosos datos acerca del metabolismo de sus productores. En los últimos años el estudio de los coprolitos de hecho ha arrojado nueva luz sobre la fisiología de los ancestros de los mamíferos y sus parientes. Por ejemplo, en el artículo sobre los coprolitos del dicinodonte gigante del Triásico de Polonia se argumenta que esos terápsidos herbívoros desdentados tenían un metabolismo bastante lento.

En 2015 otro pedazo del rompecabezas de la endotermia de los mamíferos se agregó cuando nuestro equipo, compuesto por siete investigadores de Polonia, Suecia y Rusia (P. Bajdek, M. Qvarnström, K. Owocki, T. Sulej, A.G. Sennikov, V.K. Golubev y G. Niedźwiedzki), publicó un nuevo trabajo sobre los coprolitos. Los coprolitos que hemos estudiado fueron producidos por los terápsidos carnívoros del Pérmico Tardío, más de 252 milliones de años atrás, y hallados durante las excavaciones polaco-rusas en el sitio de Vyazniki en la parte europea de Rusia.

Los huesos indigeridos y el metabolismo rápido

En el sitio de Vyazniki se han encontrado varios morfotipos de coprolitos (los cuales pronto se discutirán nuevamente en el blog). Nuestro trabajo de 2015 se enfoca solamente en dos morfotipos de coprolitos grandes: A y B. Mientras que los fragmentos indigeridos de huesos están presentes en los coprolitos del tipo A, se muestran escasos y muy degradados en los coprolitos del tipo B. Como se ha dicho arriba, los reptiles se caracterizan por una digestión mucho más prolongada que los mamíferos así que, por ejemplo, los cocodrilos suelen digerir los huesos ingeridos prácticamente por completo. En cambio, los huesos indigeridos comúnmente se encuentran dentro de los excrementos de los mamíferos. Siguiendo estos argumentos, nos cautiva descubrir que los coprolitos del tipo A, abundantes en huesos, habrían sido producidos por algunos animales de un metabolismo rápido.

De esta manera, en 2012 el equipo de Krzysztof Owocki y Grzegorz Niedźwiedzki atribuyó los coprolitos del tipo A, abundantes en huesos, a los terápsidos carnívoros y los coprolitos del tipo B, escasos en huesos, a los arcosauromorfos u otro carnívoros no terápsidos. Los dos terápsidos y arcosauromorfos se encuentran en el registro fósil de Vyazniki, sin embargo se esperaría más bien que los terápsidos fueran los animales del metabolismo rápido y no los primeros arcosauromorfos (ancestros de los cocodrilos modernos y las aves). Esta interpretación la sustentan los hallazgos del Pérmico Tardío de Suráfrica. Ya en 2011 gracias al contexto paleobiológico Roger M.H. Smith y Jennifer Botha-Brink pudieron atribuirles a los terápsidos carnívoros algunos morfotipos de coprolitos abundantes en huesos, provenientes del Pérmico Superior de Suráfrica.

Los pelos más antiguos

Los investigadores de Suráfrica han encontrado algo más que tan solo los huesos en los coprolitos pérmicos. Algunos coprolitos contienen unas enigmáticas estructuras alargadas las cuales miden en promedio unos 14 μm de diámetro y alcanzan hasta unos 5 mm de largo. Roger M.H. Smith y Jennifer Botha-Brink sugirieron que estas estructuras eran restos de plantas, hongos o, tal vez, pelos. Resultó excitante para nuestro equipo encontrar unas estructuras comparables en un coprolito de terápsido del Pérmico Superior de Vyazniki en Rusia. Las hemos estudiado minuciosamente con el uso de los microscopios de luz y electrónico, inclusive la geoquímica de ellas. Las estructuras de Rusia que describimos tienen el diámetro diez veces más grande que las de Suráfrica, la más grande alcanzando más de 5 mm de largo. Se interpretan como moldes de objetos semejantes a pelos; ¡algunos e incluso parecen poseer las raíces bifurcadas de pelos! Los pelos son muy resistentes a la digestión y a menudo se encuentran en los excrementos de los carnívoros modernos.

Si esta interpretación es cierta, estos pelos son dos veces más antiguos que el más antiguo registro de pelos conocido hasta ahora en los mamíferos del Jurásico y Cretácico y revelan que algunos terápsidos adquirieron un aislamiento a los finales del Paleozoico, así pues antes de que aparecieran los mamíferos. Probablemente, el pelaje tenía la función termorreguladora a manera de un aislamiento térmico. Ciertos investigadores han además sugerido que los pelos podrían ser de origen táctil. En 1968 G.H. Findlay supuso que las perforaciones presentes en el cráneo del terápsido Olivera parringtoni del Pérmico Tardío de hecho revelan la presencia de los pelos táctiles. Tales pelos serían de una gran utilidad especialmente si los mamíferos descienden de los reptiles nocturnos. Los pelos podrían suplir la mala vista y además facilitar la conservación del calor en la noche.

Los descubrimientos de Suráfrica y Rusia revelan que los terápsidos carnívoros del Pérmico Tardío habían desarrollado (1) un aislamiento térmico (pelaje) y (2) un metabolismo acelerado. Tomados en conjunto, estos rasgos nos permiten suponer que los ancestros de los mamíferos en el Paleozoico tardío eran ya unos animales endotérmicos.

Piotr Bajdek 1 y Martin Qvarnström 2
1 Częstochowa, Polonia
2 Uppsala University, Suecia

Bibliografía

Bajdek, P., Owocki, K., Niedźwiedzki, G., 2014. Putative dicynodont coprolites from the Upper Triassic of Poland. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 411, 1–17. doi: 10.1016/j.palaeo.2014.06.013

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A. G., Golubev, V. K., Niedźwiedzki, G., 2015. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia. doi: 10.1111/let.12156

Bakker, R.T., 1971. Dinosaur physiology and the origin of mammals. Evolution 25, 636–658.

Bakker, R.T., 1975. Dinosaur renaissance. Scientific American 232, 58–78.

Findlay, G.H., 1968. On the scaloposaurid skull of Oliviera parringtoni, Brink with a note on the origin of hair. Palaeontologia Africana 11, 47–59.

Owocki, K., Niedźwiedzki, G., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Janiszewska, K., Sulej, T., 2012. Upper Permian vertebrate coprolites from Vyazniki and Gorokhovets, Vyatkian regional stage, Russian Platform. Palaios 27, 867–877. doi: palo.2012.p12-017r

Smith, R.M.H., Botha-Brink, J., 2011. Morphology and composition of bone-bearing coprolites from the Late Permian Beaufort Group, Karoo Basin, South Africa. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 312, 40–53. doi: 10.1016/j.palaeo.2011.09.006

Pochodzenie ssaczej stałocieplności

[Read it in English!] [¡Léalo en español!] [Läs den på svenska!] [plik pdf v. 11.09.2016]

hair-coprolite-Vyazniki
Przypuszczalny włos w koprolicie terapsyda z permu Rosji (zdjęcie K. Owocki; patrz Bajdek et al., 2015)

Ektotermiczne czy endotermiczne

Oczywista różnica pomiędzy dzisiejszymi gadami i ssakami tkwi w tym, że te pierwsze są ektotermiczne, a drugie endotermiczne: podczas gdy temperatura ciała gadów zależna jest od panującej temperatury środowiskowej, u ssaków jest tak regulowana, by pozostawać niemal stała. Zauważamy również, że (1) ssaki mają futro, a gady nie i (2) gady charakteryzuje o wiele dłuższe trawienie (wolniejszy metabolizm) niż ssaki o porównywalnej masie ciała. W konsekwencji wiele dzisiejszych gadów prowadzi „niżej energetyczny” tryb życia niż ssaki.

Staje się to mniej oczywiste, gdy cofamy się w czasie… Ssaki pojawiły się w okresie triasowym, zaś paleontolodzy zadają sobie pytania: kiedy endotermiczność pojawiła się w ich linii ewolucyjnej? Czy endotermiczni byli już późnopaleozoiczni i wczesnomezozoiczni przodkowie ssaków (nazywani terapsydami lub gadami ssakokształtnymi)?

W latach 70-stych ubiegłego stulecia amerykański paleontolog Robert T. Bakker opublikował innowacyjne idee na temat fizjologii gadów ssakokształtnych (i dinozaurów). Przypuszczał, że terapsydy posiadały futro i przedstawił kilka dróg argumentacji za tym, że były endotermiczne: (1) Kości terapsydów nie posiadały pierścieni przyrostowych i miały gęsto upakowane naczynia krwionośne i kanały Haversa. (2) Niektóre z nich zamieszkiwały zimne, umiarkowane strefy. (3) Krótkie, krępe proporcje ciała wielu terapsydów mogły służyć zachowaniu ciepła. (4) Obecne u nich stosunki ilościowe drapieżników do ofiar, zależne od wymagań energetycznych drapieżników, były niższe niż u zwierząt ektotermicznych.

Pomysły R.T. Bakkera odnoszące się do fizjologii terapsydów (i dinozaurów) zostały zaakceptowane przez większość paleontologów i są szeroko znane. Niemniej, ponieważ wiele z nich opiera się na raczej pośrednich dowodach, poszukujemy wciąż nowych wskazówek. Koprolity, tj. skamieniałe odchody, będąc produktami ubocznymi metabolizmu dostarczają takie nowe i cenne dane o metabolizmie ich wytwórców. W ciągu ostatnich kilku lat badania koprolitów faktycznie rzuciły nowe światło na fizjologię przodków ssaków i ich krewnych. Przykładowo, w artykule o koprolitach gigantycznego dicynodonta z triasu Polski argumentuje się, że te roślinożerne i bezzębne terapsydy miały raczej wolny metabolizm.

W 2015 roku kolejny element układanki ssaczej stałocieplności został dodany, gdy nasz zespół tworzony przez siedmiu badaczy z Polski, Szwecji i Rosji (P. Bajdek, M. Qvarnström, K. Owocki, T. Sulej, A.G. Sennikov, V.K. Golubev i G. Niedźwiedzki) opublikował nową pracę o koprolitach. Koprolity, które zbadaliśmy, zrobione były przez mięsożerne terapsydy z późnego permu, ponad 252 miliony lat temu, odnalezione zaś podczas polsko–rosyjskich wykopalisk na stanowisku Vyazniki w europejskiej części Rosji.

Niestrawione kości i szybki metabolizm

Stanowisko we Vyaznikach zrodziło koprolity grupujące się w różnorodnych morfotypach (które wkrótce będą ponownie omówione na blogu). Nasza praca z roku 2015 koncentruje się na tylko dwóch morfotypach dużych koprolitów: A i B. Podczas gdy niestrawione fragmenty kości są obecne w koprolitach typu A, są dość rzadkie i silnie strawione w koprolitach typu B. Jak powiedzieliśmy powyżej, gady charakteryzują się dłuższym trawieniem niż ssaki i dla przykładu więc krokodyle trawią wchłonięte kości praktycznie doszczętnie. Przeciwnie zaś, niestrawione kości są często znajdywane w odchodach ssaków. Idąc tym tokiem argumentacji bogate w kości koprolity typu A co interesujące byłyby wyprodukowane przez jakieś zwierzęta o szybkim metabolizmie.

W ten sposób, zespół Krzysztofa Owockiego i Grzegorza Niedźwiedzkiego w 2012 roku przypisał bogate w kości koprolity typu A terapsydowym mięsożercom, natomiast ubogie w kości koprolity typu B archozauromorfom lub innym nie terapsydowym mięsożercom. Zarówno terapsydy jak archozauromorfy występują w zapisie kopalnym Vyaznik, niemniej terapsydy wydają się bardziej prawdopodobne jako zwierzęta o szybkim metabolizmie niż wczesne archozauromorfy (przodkowie dzisiejszych krokodyli i ptaków). Tę interpretację popierają znaleziska z Południowej Afryki. Już w 2011 roku kontekst paleobiologiczny pozwolił Rogerowi M.H. Smithowi i Jennifer Botha-Brink powiązać kilka bogatych w kości morfotypów koprolitowych z górnego permu Południowej Afryki z mięsożernymi terapsydami.

Najstarsze włosy

Badacze z Południowej Afryki znaleźli w permskich koprolitach więcej niż tylko kości. Niektóre koprolity zawierają enigmatyczne podłużne struktury, które zwykły liczyć koło 14 μm średnicy i osiągają do 5 mm długości. Roger M.H. Smith i Jennifer Botha-Brink zasugerowali, że struktury te to szczątki roślin, grzybów lub, być może, włosy. Było ekscytujące dla naszego zespołu odnaleźć porównywalne struktury w terapsydowym koprolicie z górnego permu Vyaznik w Rosji. Przy użyciu świetlnych i elektronowych mikroskopów zbadaliśmy je szczegółowo uwzględniając też ich geochemię. Struktury, które opisaliśmy z Rosji, są dziesięciokrotnie większej średnicy niż te z Południowej Afryki, a największa ma ponad 5 mm długości. Interpretujemy je jako odlewy włosopodobnych obiektów; niektóre zdają się nawet ukazywać rozgałęzione korzenie włosów! Włosy są bardzo wytrzymałe na trawienie i często są obecne w odchodach dzisiejszych mięsożerców.

Jeśli interpretacja ta jest słuszna, włosy te są dwukrotnie starsze niż dotychczas znany najwcześniejszy zapis włosów jurajsko-kredowych ssaków i wskazują, że niektóre terapsydy nabyły izolację w późnym paleozoiku, tj. jeszcze przed powstaniem ssaków. Włosy prawdopodobnie miały funkcję termoregulacyjną jako izolacja cieplna. Niektórzy badacze sugerowali też, że włosy mogłyby być pochodzenia czuciowego. W 1968 roku G.H. Findlay przypuszczał, że perforacje obecne na czaszce późnopermskiego terapsyda Olivera parringtoni wskazują właśnie na obecność włosów czuciowych. Takie włosy byłyby bardzo użyteczne szczególnie, jeśli ssaki pochodzą od nocnych gadów. Włosy uzupełniałyby słabe widzenie i ponadto pozwalałyby zachować ciepło nocą.

Odkrycia z Południowej Afryki i Rosji wskazują, że mięsożerne terapsydy z późnego permu zdążyły rozwinąć (1) izolację cieplną (futro) i (2) przyspieszony metabolizm. Wzięte razem, cechy te pozwalają przypuszczać, że późnopaleozoiczni przodkowie ssaków już odznaczali się endotermicznością.

Piotr Bajdek 1 i Martin Qvarnström 2
1 Częstochowa, Polska
2 Uppsala University, Szwecja

Literatura

Bajdek, P., Owocki, K., Niedźwiedzki, G., 2014. Putative dicynodont coprolites from the Upper Triassic of Poland. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 411, 1–17. doi: 10.1016/j.palaeo.2014.06.013

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A. G., Golubev, V. K., Niedźwiedzki, G., 2015. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia. doi: 10.1111/let.12156

Bakker, R.T., 1971. Dinosaur physiology and the origin of mammals. Evolution 25, 636–658.

Bakker, R.T., 1975. Dinosaur renaissance. Scientific American 232, 58–78.

Findlay, G.H., 1968. On the scaloposaurid skull of Oliviera parringtoni, Brink with a note on the origin of hair. Palaeontologia Africana 11, 47–59.

Owocki, K., Niedźwiedzki, G., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Janiszewska, K., Sulej, T., 2012. Upper Permian vertebrate coprolites from Vyazniki and Gorokhovets, Vyatkian regional stage, Russian Platform. Palaios 27, 867–877. doi: palo.2012.p12-017r

Smith, R.M.H., Botha-Brink, J., 2011. Morphology and composition of bone-bearing coprolites from the Late Permian Beaufort Group, Karoo Basin, South Africa. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 312, 40–53. doi: 10.1016/j.palaeo.2011.09.006

The origin of mammalian endothermy

[¡Léalo en español!] [Przeczytaj to po polsku!] [Läs den på svenska!] [pdf file v. 04.09.2016]

hair-coprolite-Vyazniki.jpg
Probable hair in a therapsid coprolite from the Permian of Russia (photo by K. Owocki; see Bajdek et al., 2015)

Ectothermic or endothermic

An obvious difference between modern reptiles and mammals is that the former are ectotherms and the latter endotherms: whereas the body temperature of reptiles is dependent on the prevailing environmental temperatures, it is regulated to remain nearly constant in mammals. We can also note that: (1) mammals have fur and reptiles do not, and (2) reptiles are characterized by a much longer digestion (slower metabolism) than mammals of a comparable body mass. As a consequence, many modern reptiles have a “lower-energy” lifestyle than mammals.

It becomes less obvious when we go back in time… Mammals evolved in the Triassic Period, and questions paleontologists ask themselves are: when did the endothermy in their evolutionary lineage appear? Were already the late Palaeozoic and early Mesozoic ancestors of mammals (called therapsids or mammal-like reptiles) endothermic?

In the 1970s, the American paleontologist Robert T. Bakker published innovative ideas on the physiology of mammal-like reptiles (and dinosaurs). He hypothesized that therapsids had fur and provided several lines of evidence that they were endotherms: (1) Therapsid bones lacked growth rings and had closely packed blood vessels and Haversian canals. (2) Some of them were distributed in cold temperate zones. (3) Short, stocky body proportions in many therapsids might have been a device to conserve heat. (4) Their predator–prey ratios, which depend on the energetic requirements of the predators, were lower than those of ectotherms.

R.T. Bakker’s ideas on the physiology of therapsids (and dinosaurs) have been accepted by most paleontologists and are well-known to the public. Nevertheless, because many of them are rather indirect lines of evidence, we now seek for new clues. Coprolites, i.e. fossil feces, being metabolistic byproducts provide such new and valuable data on the metabolism of their producers. In fact, the study of coprolites has during the last couple of years shed new light on the physiology of mammalian ancestors and their relatives. For example, it was argued in the article on coprolites of a giant dicynodont from the Triassic of Poland, that these herbivorous and toothless therapsids had a rather slow metabolism.

Furthermore, in 2015, another piece of the puzzle of mammalian endothermy was added when our team composed of seven researchers from Poland, Sweden, and Russia (P. Bajdek, M. Qvarnström, K. Owocki, T. Sulej, A.G. Sennikov, V.K. Golubev, and G. Niedźwiedzki) published a new paper on coprolites. The coprolites we studied were produced by Late Permian carnivorous therapsids, over 252 million years ago, and excavated during a Polish–Russian expedition to the Vyazniki site, European Russia.

Undigested bones and the fast metabolism

The Vyazniki site has yielded various morphotypes of coprolites (which will soon be discussed again on the blog). Our paper from 2015 focuses on only two big coprolite morphotypes: A and B. Whereas undigested bone fragments are present in the type-A coprolites, they are quite rare and highly degraded in the type-B coprolites. As said above, reptiles are characterized by a much longer digestion than mammals, and, for example, crocodiles practically completely digest the bones they ingest. On the contrary, undigested bones are commonly found in the feces of mammals. Following these arguments, the bone-rich coprolites of type A would have interestingly been produced by some kind of animals of a fast metabolism.

As such, the team of Krzysztof Owocki and Grzegorz Niedźwiedzki ascribed, in 2012, the bone-rich type-A coprolites to therapsid carnivores and the bone-barren type-B coprolites to archosauromorphs or other non-therapsid carnivores. Both therapsids and archosauromorphs are known from the fossil record of Vyazniki, but therapsids would have been more expected to have a fast metabolism than early archosauromorphs (ancestors of modern crocodiles and birds). This interpretation is supported by finds from the Upper Permian of South Africa. Already in 2011, the paleobiological context allowed Roger M.H. Smith and Jennifer Botha-Brink to link several bone-rich coprolite morphotypes from the Upper Permian of South Africa to carnivorous therapsids.

The oldest hairs

The researchers from South Africa have found more than just bones in the Permian coprolites. Some coprolites contain enigmatic elongated structures, that are on average 14 μm in diameter and reaching up to 5 mm in length. Roger M.H. Smith and Jennifer Botha-Brink suggested that these structures were remains of plants, fungi or, perhaps, hairs. It was exciting to our team to find comparable structures in a therapsid coprolite from the Upper Permian of Vyazniki, Russia. By the use of light and scanning electron microscopes we studied them in great detail, including their geochemistry. The structures we described from Russia are ten time larger in diameter than those from South Africa, and the largest one is over 5 mm long. They are interpreted as molds of hair-like elements; some even appear to show bifurcated hair roots! Hairs are well-resistant to digestion and often found in feces of modern carnivores.

If this interpretation is correct, these hairs are two times older than the previously earliest record of known hairs from Jurassic-Cretaceous mammals and imply that some therapsids had acquired insulation by the latest Paleozoic, prior to the rise of mammals. Hairs would probably have had a thermoregulatory function, as an insulation. Some researchers have also suggested that hairs could be tactile in origin. In 1968, G.H. Findlay hypothesized that perforations present in a skull of the Late Permian therapsid Olivera parringtoni reveal the presence of tactile hairs. Such hairs could have been of great use especially if mammals are descended from nocturnal reptiles. Hairs would make up for poor vision and moreover allow to conserve heat at night.

The discoveries from South Africa and Russia suggest that Late Permian therapsid carnivores had developed (1) an insulation (fur) and (2) an accelerated metabolism. Taken together, these features make us suspect that the late Paleozoic ancestors of mammals were already endotherms.

Piotr Bajdek 1 and Martin Qvarnström 2
1 Częstochowa, Poland
2 Uppsala University, Sweden

References

Bajdek, P., Owocki, K., Niedźwiedzki, G., 2014. Putative dicynodont coprolites from the Upper Triassic of Poland. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 411, 1–17. doi: 10.1016/j.palaeo.2014.06.013

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A. G., Golubev, V. K., Niedźwiedzki, G., 2015. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia. doi: 10.1111/let.12156

Bakker, R.T., 1971. Dinosaur physiology and the origin of mammals. Evolution 25, 636–658.

Bakker, R.T., 1975. Dinosaur renaissance. Scientific American 232, 58–78.

Findlay, G.H., 1968. On the scaloposaurid skull of Oliviera parringtoni, Brink with a note on the origin of hair. Palaeontologia Africana 11, 47–59.

Owocki, K., Niedźwiedzki, G., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Janiszewska, K., Sulej, T., 2012. Upper Permian vertebrate coprolites from Vyazniki and Gorokhovets, Vyatkian regional stage, Russian Platform. Palaios 27, 867–877. doi: palo.2012.p12-017r

Smith, R.M.H., Botha-Brink, J., 2011. Morphology and composition of bone-bearing coprolites from the Late Permian Beaufort Group, Karoo Basin, South Africa. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 312, 40–53. doi: 10.1016/j.palaeo.2011.09.006

Los depredadores marinos, los monstruos marinos

coprolite ZPAL Tf.6 Cretaceous Poland, from Bajdek 2013
Coprolito de un depredador marino con fragmentos de conchas de bivalvos, Cretácico Superior, Polonia (reproducido de Bajdek, 2013)

Las cadenas alimenticias marinas

Los ictiosaurios eran unos reptiles mesozoicos extraordinariamente bien adaptados para la vida en el agua. Debido a su hidrodinámica forma del cuerpo, se cree que los ictiosarios se alimentaban de una presa ágil y rápida. En efecto, los contenidos estomacales de ictiosarios del Jurásico Inferior de Lyme Regis y Charmouth en Inglaterra, así como Holzmaden en Alemania, contienen restos de los belemnites, o sea unos cefalópodos fusiformes semejantes a los calamares de hoy.

Ciertas acumulaciones de los rostros de belemnites se interpretan como los regurgitalitos (vómitos fosilizados) de ictiosaurios. Por ejemplo, tal acumulación del Jurásico de Peterborough en Inglaterra fue presentada en 2001 por Peter Doyle y Jason Wood. Puesto que parece improbable que los fuertes y filudos rostros atravesaran el entero tracto digestivo y fueran expelidos en la forma de excrementos, el hallazgo se interpretó como un regurgitalito del ictiosaurio. Esta interpretación las corroboran las huellas de digestión en las superficies de los rostros, y también el hecho de que en su mayoría pertenecían a unos individuos juveniles.

Resultó sorpresivo el contenido estomacal de un ictiosaurio del Albiense Superior (Cretácico Inferior) de la formación Toolebuc de Queensland que describió en 2003 un equipo de investigadores dirigido por Benjamin P. Kear. Aparte de las espinas de peces, en el estómago se encontraron los restos de una tortuga y un ave. Los fósiles de tortugas son abundantes en esas rocas; también parece que la tortuga era una presa fácil. El ave fue consumida probablemente en la forma de carroña. Es posible que los hábitos alimenticios de los ictiosaurios fueran mucho más flexibles de lo que se creía anteriormente. El hallazgo es también interesante porque se trata de uno de los últimos ictiosaurios – al final del Cenomaniense, unos 10 millones de años más tarde, los ictiosaurios se extinguieron. Se especulaba que la especialización alimentaria de los ictiosaurios fue uno de los factores contribuyentes a su extinción. Empero, esta explicación parece incongruente con el descubrimiento de la formación Toolebuc.

¿Qué comían las tortugas cf. Notochelone, de las cuales se alimentaban los ictiosaurios? Las tortugas cretácicas de la familia Protostegidae son un grupo extinto cuya dieta permanecía desconocida. Sin embargo, tres años después Benjamin P. Kear describió los contenidos estomacales y los coprolitos (excrementos fosilizados) de las tortugas de la formación Toolebuc. Contenían unas conchas fragmentadas de bivalvos de la familia Inoceramidae. Puesto que los bivalvos eran organismos bentónicos, es decir que vivían en el suelo del mar, las conclusiones una vez más difirieron de las expectativas. Se suponía que esas tortugas eran unos depredadores pelágicos que se alimentaban con los ammonites en la columna del agua.

Tomados en conjunto, los descubrimientos de la formación australiana Toolebuc proporcionan una oportunidad especial para echar un vistazo a las cadenas alimenticias del pasado, las cuales abarcaron las tortugas que comían los bivalvos, así como los ictiosaurios que se alimentaban de las tortugas, peces, e incluso de la carroña de aves.

Las profundidades marinas

En 2013 describí un coprolito del Cretácico Superior de los montes Cárpatos de Polonia. Así como los coprolitos de Australia, el posible coprolito de Polonia contiene conchas fragmentadas de bivalvos de la familia Inoceramidae. Desafortunadamente, resulta difícil especificar qué animal lo produjo: aunque no se pueda descartar un reptil, la explicación más sencilla parece ser un pez teleósteo. Al contrario de los especímenes de Australia, los que provienen de los sedimentos de un mar somero, el coprolito del flysch de los Cárpatos fue hallado en rocas formadas en las profundidades marinas. Su contexto geológico de veras es interesante. Los excrementos fueron soterrados bajo los sedimentos de la llamada corriente turbidítica, es decir una avalancha submarina que transporta los sedimentos a las profundidades marinas. El espécimen es interesante también porque contiene unas numerosas conchas mientras que en las rocas de las que proviene los macrorestos de animales son extremadamente escasos. Los excrementos constituyen una acumulación excepcional de los restos. Los residuos alimentarios pueden ser además transportados en el tracto digestivo del producente de las heces a cierta distancia, inclusive a un ambiente distinto.

Las presas juveniles

En 2015 un equipo de investigadores encabezado por David R. Schwimmer describió un interesante hallazgo del Cretácico Superior de Carolina del Sur. El bromalito espiral, es decir los excrementos o el molde interno intestinal, contiene en parte articuladas vértebras de una tortuga joven de agua dulce. Debido a las dimensiones pequeñas del bromalito, los investigadores sugieren que el mismo tiburón era juvenil también. Estas observaciones tendrían unas interesantes implicaciones ecológicas demostrando que el tiburón se alimentaba cerca de un ambiente fluvial de agua dulce y los sitios de reproducción de las tortugas. Inclusive, los investigadores consideran la posibilidad de que los juveniles tiburones remontaran el río.

Los contenidos estomacales de los plesiosaurios revelan restos de los ammonites, belemnites, bivalvos y peces. Un hallazgo inusual de Wyoming se describió en 2009. El estómago de un plesiosaurio del Jurásico Superior contenía restos de un ictiosaurio. Para ser precisos, ¡era un embrión de un ictiosaurio no nacido!

Piotr Bajdek

Bibliografía

Bajdek, P. 2013. Coprolite of a durophagous carnivore from the Upper Cretaceous Godula Beds, Outer Western Carpathians, Poland. Geological Quarterly 57 (2): 361–364. doi: 10.7306/gq.1094

Kear, B.P. 2006. First gut contents in a Cretaceous sea turtle. Biology Letters 2: 113–115. doi: 10.1098/rsbl.2005.0374

Kear, B.P., Boles, W.E., and Smith, E.T. 2003. Unusual gut contents in a Cretaceous ichthyosaur. Proc. R. Soc. Lond. B (Suppl.) 270: 206–208. doi: 10.1098/rsbl.2003.0050

Lomax, D.R. 2010. An Ichthyosaurus (Reptilia, Ichthyosauria) with gastric contents from Charmouth, England: first report of the genus from the Pliensbachian. Paludicola 8 (1): 22–36.

Nature News, 12 February 2002. Jurassic vomit comes up at meeting. doi: 10.1038/news020211-3

O’Keefe, F.R., Street, H.P., Cavigelli, J.P., Socha, J.J., and O’Keefe, R.D. 2009. A plesiosaur containing an ichthyosaur embryo as stomach contents from the Sundance Formation of the Bighorn basin, Wyoming. Journal of Vertebrate Paleontology 29 (4): 1306–1310.

Schwimmer, D.R., Weems, R.E., and Sanders, A.E. 2015. A Late Cretaceous shark coprolite with baby freshwater turtle vertebrae inclusions. Palaios 30: 707–713. doi: 10.2110/palo.2015.019

The marine predators, the marine monsters

coprolite ZPAL Tf.6 Cretaceous Poland, from Bajdek 2013
Coprolite of a marine carnivore with bivalve shell fragments, Upper Cretaceous, Poland (reproduced from Bajdek, 2013)

Marine food chains

The ichthyosaurs were an extraordinarily adapted to life in water group of reptiles of the Mesozoic Era. Due to the hydrodynamic body shape, it’s commonly believed that the ichthyosaurs preyed on agile and fast animals. Indeed, the ichthyosaur gastric contents described from the Lower Jurassic of Lyme Regis and Charmouth, England, as well as Holzmaden, Germany, contain remains of belemnites, which were generally slim cephalopods resembling modern squids.

Certain accumulations of belemnite rostra are interpreted as ichthyosaur regurgitalites (fossilized vomit). For instance, such an accumulation from the Jurassic of Peterborough, England, was presented in 2001 by Peter Doyle and Jason Wood. Because it seems improbable that the strong and sharp rostra passed through the entire gastrointestinal tract and were excreted in the form of feces, the find was interpreted as a regurgitate of an ichthyosaur. This interpretation is supported by the etching marks on the surfaces of the rostra, and also the fact that they belonged mostly to juvenile individuals.

It was surprising the stomach content of an ichthyosaur from the Upper Albian (Lower Cretaceous) of the Toolebuc Formation, Queensland, described in 2003 by a team of researchers led by Benjamin P. Kear. Apart from fish bones, in the stomach there were present remains of a turtle, and a bird. Turtle fossils are common in those rocks; it also seems that the turtle was an easy prey. The bird was most likely consumed in the form of carrion. Possibly, the dietary habits of ichthyosaurs were much more flexible than previously thought. The finding is also interesting because it’s one of the latest ichthyosaurs – at the end of the Cenomanian, 10 million years later, the ichthyosaurs went extinct. Some speculated that the dietary specialization of ichthyosaurs were a contributing factor in their extinction. This explanation seems however inconsistent with the discovery from the Toolebuc Formation.

What did the turtles cf. Notochelone, which the ichthyosaurs preyed on, eat? The Cretaceous turtles of the family Protostegidae are an extinct group whose diet was unknown. However, three years later Benjamin P. Kear described stomach contents and coprolites (fossilized feces) of the turtles from the Toolebuc Formation. They contained crushed shells of bivalves belonging to the family Inoceramidae. As the bivalves were benthic organisms, it means living on the seafloor, the conclusions one more time were inconsistent with the expectations. Some supposed that these turtles were pelagic predators and fed on ammonites in the water column.

Taken together, the findings from the Australian Toolebuc Formation give an unusual opportunity to take a look at ancient food chains, which encompassed the turtles feeding on bivalves, and the ichthyosaurs feeding on turtles, fishes, and even the carrion of birds.

The marine depths

In 2013, I described a little younger coprolite from the Upper Cretaceous of the Carpathian Mountains, Poland. Similarly to the coprolites from Australia, the putative coprolite from Poland contains crushed shells of bivalves belonging to the family Inoceramidae. Unfortunately, it’s not easy to determine what animal it was produced by: although a reptile cannot be ruled out as the producer, a teleost fish seems the most simple explanation. In contrast to the specimens from Australia, which come from shallow-marine sediments, the coprolite from the flysch of the Carpathians was found in rocks formed in the marine depths. Its geologic context is indeed interesting. The feces were buried beneath sediments of a so-called turbidity current, i.e. a submarine avalanche transporting sediments to the oceanic depths. The specimen is also interesting because it contains numerous shells, whereas the host rocks are extremely poor in body macrofossils of animals. Feces constitute an exceptional accumulation of remains. The dietary residues can be moreover transported in the gastrointestinal tract of the fecal producer far away, even to a different environment.

The juvenile prey

In 2015, a team of researchers led by David R. Schwimmer described an interesting find from the Upper Cretaceous of South Carolina. The spiral bromalite, i.e. feces or an intestinal cast, contains partially articulated vertebrae of a baby freshwater turtle. Due to the small size of the bromalite, the researchers suggest that the shark itself was juvenile as well. These observations might carry interesting ecologic implications showing that the shark fed closely to a freshwater river environment and the breeding sites of the turtles. The researchers consider even the possibility that juvenile sharks migrated far upstream.

Gastric contents of plesiosaurs reveal remains of ammonites, belemnites, bivalves, and fishes. An unusual find from Wyoming was described in 2009. The stomach of a Late Jurassic plesiosaur contained ichthyosaur remains. Strictly speaking, it was an embryo of an unborn ichthyosaur!

Piotr Bajdek

References

Bajdek, P. 2013. Coprolite of a durophagous carnivore from the Upper Cretaceous Godula Beds, Outer Western Carpathians, Poland. Geological Quarterly 57 (2): 361–364. doi: 10.7306/gq.1094

Kear, B.P. 2006. First gut contents in a Cretaceous sea turtle. Biology Letters 2: 113–115. doi: 10.1098/rsbl.2005.0374

Kear, B.P., Boles, W.E., and Smith, E.T. 2003. Unusual gut contents in a Cretaceous ichthyosaur. Proc. R. Soc. Lond. B (Suppl.) 270: 206–208. doi: 10.1098/rsbl.2003.0050

Lomax, D.R. 2010. An Ichthyosaurus (Reptilia, Ichthyosauria) with gastric contents from Charmouth, England: first report of the genus from the Pliensbachian. Paludicola 8 (1): 22–36.

Nature News, 12 February 2002. Jurassic vomit comes up at meeting. doi: 10.1038/news020211-3

O’Keefe, F.R., Street, H.P., Cavigelli, J.P., Socha, J.J., and O’Keefe, R.D. 2009. A plesiosaur containing an ichthyosaur embryo as stomach contents from the Sundance Formation of the Bighorn basin, Wyoming. Journal of Vertebrate Paleontology 29 (4): 1306–1310.

Schwimmer, D.R., Weems, R.E., and Sanders, A.E. 2015. A Late Cretaceous shark coprolite with baby freshwater turtle vertebrae inclusions. Palaios 30: 707–713. doi: 10.2110/palo.2015.019

Morskie drapieżniki, morskie potwory

coprolite ZPAL Tf.6 Cretaceous Poland, from Bajdek 2013
Koprolit morskiego drapieżnika z fragmentami muszli małżów, górna kreda, Polska (reprodukowane z Bajdek, 2013)

Morskie łańcuchy pokarmowe

Ichtiozaury były wyjątkowo przystosowaną do życia w wodzie grupą gadów ery mezozoicznej. Z uwagi na hydrodynamiczną budowę ciała powszechnie uważa się, że ichtiozaury polowały na zwinną i szybką zwierzynę. Rzeczywiście, opisane treści żołądkowe ichtiozaurów z dolnej jury Lyme Regis i Charmouth w Anglii, oraz Holzmaden w Niemczech, zawierają szczątki belemnitów, czyli generalnie smukłych głowonogów przypominających dzisiejsze kałamarnice.

Pewne nagromadzenia rostrów belemnitów interpretuje się jako regurgitality (skamieniałe wymiociny) ichtiozaurów. Dla przykładu, takie nagromadzenie z jury Peterborough w Anglii zaprezentowali w 2001 roku Peter Doyle i Jason Wood. Ponieważ nie wydaje się prawdopodobne, by mocne i ostre rostra przeszły przez cały przewód pokarmowy i zostały wydalone w formie odchodów, znalezisko zostało zinterpretowane jako wypluwka ichtiozaura. Interpretację tę popierają ślady trawienia na powierzchniach rostrów, jak również fakt, że w większości należały one do osobników młodocianych.

Zaskakująca okazała się zawartość żołądka ichtiozaura z górnego albu (dolna kreda) formacji Toolebuc z Queensland, którą opisał w 2003 roku zespół badaczy kierowany przez Benjamina P. Keara. Oprócz ości ryb, w żołądku znalazły się szczątki żółwia, oraz ptaka. Skamieniałości żółwi są powszechne w tych skałach; wydaje się też, że żółw był łatwą zdobyczą. Ptak skosumowany został zapewne w formie padliny. Możliwe, że zwyczaje żywieniowe ichtiozaurów były znacznie elastyczniejsze, niż dotychczas sądzono. Znalezisko jest też interesujące, ponieważ jest to jeden z ostatnich ichtiozaurów – wraz z końcem cenomanu, 10 milionów lat później, ichtiozaury wymarły. Niektórzy spekulowali, że specjalizacja pokarmowa ichtiozaurów była jednym z czynników, które się przyczyniły do ich wymarcia. To wyjaśnienie wydaje się jednak niezgodne z odkryciem z formacji Toolebuc.

Co jadły żółwie cf. Notochelone, które padały łupem ichtiozaurów? Kredowe żółwie z rodziny Protostegidae są grupą wymarłą, której dieta była nieznana. Jednakże trzy lata później Benjamin P. Kear opisał treści żołądkowe i koprolity (skamieniałe odchody) żółwi z formacji Toolebuc. Zawierały one pokruszone muszle małżów z rodziny Inoceramidae. Ponieważ małże były organizmami bentonicznymi, czyli żyjącymi na dnie morskim, wnioski znów okazały się niezgodne z oczekiwaniami. Przypuszczano, że żółwie te były drapieżnikami pelagicznymi i żywiły się amonitami w toni wodnej.

Zebrane razem, znaleziska z australijskiej formacji Toolebuc dają niezwykłą okazję by przyjrzeć się dawnym łańcuchom pokarmowym, które objęły żółwie żywiące się małżami, oraz ichtiozaury spożywające żółwie, ryby, a nawet ptasią padlinę.

Morskie głębiny

W 2013 roku opisałem nieco młodszy koprolit z górnej kredy polskich Karpat. Podobnie jak koprolity z Australii, przypuszczalny koprolit z Polski zawiera pokruszone muszle małżów z rodziny Inoceramidae. Niestety nie jest łatwo określić, jakie zwierzę było jego wytwórcą: choć nie można wykluczyć gada, najprostszym wyjaśnieniem wydaje się ryba promieniopłetwa. W przeciwieństwie do okazów z Australii, które pochodzą z osadów płytkomorskich, koprolit z karpackiego fliszu był znaleziony w skałach uformowanych w głębi morskiej. Jego kontekst geologiczny rzeczywiście jest interesujący. Odchody zostały przykryte osadem tzw. prądu turbidytowego, czyli podmorskiej lawiny transportującej osad w głębie oceaniczne. Okaz jest interesujący również dlatego, że zawiera liczne muszle podczas gdy skały, z których pochodzi, są ekstremalnie ubogie w makroszczątki zwierząt. Odchody stanowią szczególną akumulację szczątków. Resztki pokarmowe mogą dodatkowo zostać przetransportowane w przewodzie pokarmowym wytwórcy odchodów na pewną odległość, nawet do innego środowiska.

Młodociane ofiary

W roku 2015 zespół badaczy pod kierownictwem Davida R. Schwimmera opisał ciekawe znalezisko z górnej kredy Karoliny Południowej. Spiralny bromalit rekina, czyli odchody, albo odlew jelita, zawiera częściowo artykułowane kręgi młodego słodkowodnego żółwia. Z uwagi na niewielki rozmiar bromalitu badacze sugerują, że sam rekin również był młodociany. Obserwacje te miałyby interesujące implikacje ekologiczne wskazując, że rekin odżywiał się blisko słodkowodnego środowiska rzecznego i stanowisk lęgowych żółwi. Badacze rozważają nawet możliwość, że młode rekiny migrowały daleko w górę rzeki.

Treści żołądkowe plezjozaurów ukazują szczątki amonitów, belemnitów, małży i ryb. Niezwyczajne znalezisko z Wyoming opisano w roku 2009. Żołądek późnojurajskiego plezjozaura zawierał szczątki ichtiozaura. Ściśle mówiąc, był to embrion nienarodzonego ichtiozaura!

Piotr Bajdek

Literatura

Bajdek, P. 2013. Coprolite of a durophagous carnivore from the Upper Cretaceous Godula Beds, Outer Western Carpathians, Poland. Geological Quarterly 57 (2): 361–364. doi: 10.7306/gq.1094

Kear, B.P. 2006. First gut contents in a Cretaceous sea turtle. Biology Letters 2: 113–115. doi: 10.1098/rsbl.2005.0374

Kear, B.P., Boles, W.E., and Smith, E.T. 2003. Unusual gut contents in a Cretaceous ichthyosaur. Proc. R. Soc. Lond. B (Suppl.) 270: 206–208. doi: 10.1098/rsbl.2003.0050

Lomax, D.R. 2010. An Ichthyosaurus (Reptilia, Ichthyosauria) with gastric contents from Charmouth, England: first report of the genus from the Pliensbachian. Paludicola 8 (1): 22–36.

Nature News, 12 February 2002. Jurassic vomit comes up at meeting. doi: 10.1038/news020211-3

O’Keefe, F.R., Street, H.P., Cavigelli, J.P., Socha, J.J., and O’Keefe, R.D. 2009. A plesiosaur containing an ichthyosaur embryo as stomach contents from the Sundance Formation of the Bighorn basin, Wyoming. Journal of Vertebrate Paleontology 29 (4): 1306–1310.

Schwimmer, D.R., Weems, R.E., and Sanders, A.E. 2015. A Late Cretaceous shark coprolite with baby freshwater turtle vertebrae inclusions. Palaios 30: 707–713. doi: 10.2110/palo.2015.019