Fósiles de parásitos en coprolitos y contenidos estomacales

[Read it in Englishl!] [Przeczytaj to po polsku!] [archivo pdf v. 08.11.2016]

worm-like-structure-coprolite-vyazniki

Enigmática estructura en un coprolito del Pérmico de Rusia (foto K. Owocki; véase Bajdek et al., 2016)

Parásitos en los excrementos fósiles

En las entradas de mi blog ya se ha tratado el tema del significado de los coprolitos, es decir de los excrementos fosilizados, en el estudio de las cadenas alimenticias antiguas y la fisiología de los animales extintos. Los coprolitos son verdaderamente unos fósiles fascinantes por numerosas razones. Por ejemplo, los excrementos a menudo constituyen un microambiente excepcional el cual facilita la preservación de restos en lo extremo delicados, los que de lo contrario, no estarían presentes en las rocas. Primero, abordemos el tema de los fósiles de los pequeños huevos de parásitos y los cuerpos blandos de gusanos.

En 2013 el equipo de Paula C. Dentzien-Dias describió unos bien preservados huevos de céstodos en un bromalito espiralado de un tiburón del Pérmico Medio-Superior de Brasil. El trabajo lo menciono solo brevemente puesto que su versión completa es gratuitamente accesible en línea. Aparte del asombroso estado de preservación de los huevos, en el hallazgo destaca el hecho de que es el registro fósil más antiguo de parásitos en forma de los céstodos. De hecho, Paula C. Dentzien-Dias ya ha publicado tres trabajos importantes sobre los materiales fecales de la formación Rio Do Rasto.

En la última entrada de mi blog se trataba de los fragmentos de huesos y los posibles pelos más antiguos encontrados en los coprolitos pérmicos del sitio de Vyazniki en Rusia. De hecho, esas estructuras parecidas a pelos son de gran importancia y debo admitir que me fue muy grato ver que algunos medios de comunicación, inclusive el National Geographic Traveler, hubieran advertido mis estudios (Bajdek et al., 2016). No obstante, ahora quisiera subrayar que los coprolitos que hemos estudiado han además aportado una gran diversidad de otros microfósiles interesantes, descritos en la misma publicación (Bajdek et al., 2016).

Algunos de ellos representan posibles parásitos, como por ejemplo las alargadas y ovaladas estructuras que típicalmente miden unos 100–150 µm de largo y se interpretaron como posibles huevos de invertebrados. También se encontró una enigmática estructura que asemeja un gusano (foto arriba). Me parece especialmente interesante—sería un fósil de un gusano (como los nemátodos) o quizá una madriguera. Ferreira et al. (1993) describió larvas de nemátodos preservadas en coprolitos del Pleistoceno de Italia. Además, en uno de los coprolitos de Vyazniki hemos encontrado una estructura larga y serpenteante, 6 µm de ancho, la cual identificamos como un túnel.

Estos fósiles podrían indicar que los productores de los coprolitos tenían parásitos en forma de gusanos. Empero, resulta difícil descartar por completo la exploración oportunista de los excrementos por los nemátodos y otros invertebrados después de la excreción. Tales huevos habrían podido pertenecer a los parásitos pero alternativamente podrían ser de organismos coprófagos, como por ejemplo los insectos. Los nemátodos y anélidos descomponen las heces sobre todo en los ambientes húmedos y fríos en donde los insectos coprófagos son menos comunes.

ciliate-coprolite-vyaznikiAdemás, hemos reconocido dos formas distintas de supuestos ciliados (foto en la derecha; K. Owocki; véase Bajdek et al., 2016), de unos 350 µm y 230 µm de largo. Se pudo describir algunos detalles como la forma de la célula y la ubicación y longitud de los cilios. Una vez más, resulta atrayente la interpretación como parásitos pero estos microorganismos habrían podido colonizar la materia fecal después de su excreción.

Dentro de los coprolitos de Vyazniki, se ha además encontrado una diversidad de otros microorganismos, entre los que se incluyeron las bacterias, dos tipos de cianobacterias y los hongos, los cuales en su mayoría no habrían representado parásitos, así como algunos objetos indeterminados, posibles artrópodos y tejidos de plantas. Las cianobacterias y los hongos fueron ingeridos con el alimento y el agua o bien colonizaron la materia fecal después de su excreción. Bacterias preservadas en coprolitos pueden representar la microflora original del tracto gastrointestinal, sin embargo en nuestro trabajo se discute la posibilidad de contaminación por parte de las bacterias ambientales de los sedimentos. El tema del papel de las bacterias en la fosilización de los excrementos se va a abordar en una de las futuras entradas del blog.

En conclusión, los coprolitos pueden constituir una valiosa fuente de muy delicados restos fósiles, incluyendo abundantes microorganismos, los que en otro caso, no suelen ser posibles de detectar en las rocas y de estudiar. Así pues, los coprolitos son una fuente increíblemente rica de la información paleoecológica. Puedo diferenciar tres ramas principales en mis estudios sobre los bromalitos: (a) la paleoecología (o sea, la dieta y otros hábitos de vida de los animales; la reconstrucción paleoambiental; las relaciones ecológicas como el parasitismo, la coprofagía, etc.), (b) la fisiología de los animales extintos, y (c) la tafonomía y fosilización de los excrementos e identificación de los coprolitos.

Con respecto a los fósiles de parásitos y el significado de los bromalitos en general, todavía me queda un hallazgo muy especial por presentar en esta entrada…

Parásitos fósiles en los contenidos estomacales

burrows-gut-contents-jrf-115h

Icnofósiles de posibles parásitos dentro del contenido gástrico de un dinosaurio hadrosáurido del Cretácico de Montana (fuente; véase Tweet et al., 2016)

Para mí personalmente, el hallazgo más espectacular de un dinosaurio jamás. El espécimen JRF 115H, conocido como „Leonardo”, es un esqueleto de un dinosaurio hadrosáurido, Brachylophosaurus canadensis, del Cretácico Superior de la formación Judith River de Montana, EE. UU. Primero que todo, el casi completo esqueleto de Leonardo, encontrado en 2000, representa uno de los más bien escasos dinosaurios “momificados”, lo que significa que está muy bien preservado mostrando algunos tejidos blandos. Además, representa uno de los muy pocos casos conocidos hasta ahora de una posible preservación del contenido estomacal en los dinosaurios herbívoros.

La descripción del probable contenido estomacal de JRF 115H, el cual abarcó fragmentos de hojas de plantas y granos de cuarzo dentro de una masa arcillosa, se publicó ya en 2008. Recientemente, en 2016, salió una nueva publicación en la cual, tras un decenio de trabajo, los paleontólogos estadounidenses (J. Tweet, K. Chin, y A. A. Ekdale) describieron trazas fósiles de posibles parásitos dentro del contenido estomacal de JRF 115H (fotos arriba). Las trazas, de aproximadamente unos 0.3 mm de diámetro, se interpretaron como más probablemente madrigueras. Los investigadores tuvieron que descartar cautelosamente otras posibilidades como trazas de raíces de plantas y los hongos.

Los cuerpos muertos suelen atraer rápido una diversificada fauna de invertebrados necrófagos pero únicamente un solo tipo de traza fósil se encontró en al contenido estomacal de JRF 115H. Además, cabe anotar que el estado de preservación de JRF 115H indica que fue soterrado rápido. Así pues, lo más probable es que el contenido estomacal fue penetrado por ora (a) gusanos que vivían en el sedimento que soterró el cuerpo del dinosaurio, ora (b) parásitos del tracto digestivo del hadrosáurido (los cuales sobrevivieron la muerte del huésped, o quizá unos recién eclosionados después de la muerte del huésped).

Finalmente, uno de los aspectos más interesantes de los túneles es que algunos de ellos comparten paredes mostrando cambios idénticos de dirección (foto arriba, en la derecha). Los investigadores sugieren que eso podría indicar un contacto intencional entre los individuos, tal vez con fines reproductivos. ¡Nunca antes en la literatura científica se habían reportado trazas de este tipo!

Más detalles de esta historia pueden conocerse en el blog de Justin Tweet: A locked dinosaur mystery y Reports of gut contents in herbivorous dinosaurs.

Agradecimientos–Agradezco a Justin Tweet y a Karen Chin quienes amablemente me permitieron reproducir las fotos de las trazas fósiles dentro del contenido estomacal de JRF 115H.

Piotr Bajdek

Bibliografía

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Niedźwiedzki, G., 2016. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia 49, 455–477. doi: 10.1111/let.12156

Dentzien-Dias, P.C., Poinar, G.Jr., de Figueiredo, A.E.Q., Pacheco, A.C.L., Horn, B.L.D., Schultz, C.L., 2013. Tapeworm Eggs in a 270 Million-Year-Old Shark Coprolite. PLoS ONE 8 (1), e55007. doi: 10.1371/journal.pone.0055007

Ferreira, L.F., Araújo, A., Duarte, A.N., 1993. Nematode larvae in fossilized animal coprolites from Lower and Middle Pleistocene site, Central Italy. The Journal of Parasitology 79, 440–442.

Tweet, J.S., Chin, K., Braman, D.R., Murphy, N.L., 2008. Probable gut contents within a specimen of Brachylophosaurus canadensis (Dinosauria: Hadrosauridae) from the Upper Cretaceous Judith River Formation of Montana. Palaios 23, 624–635. doi: 10.2110/palo.2007.p07-044r

Tweet, J., Chin, K., Ekdale, A.A., 2016. Trace fossils of possible parasites inside the gut contents of a hadrosaurid dinosaur, Upper Cretaceous Judith River Formation, Montana. J. Paleontol. 90 (2), 279–287. doi: 10.1017/jpa.2016.43

Skamieniałości pasożytów w koprolitach i treściach żołądkowych

[Read it in English!] [¡Léalo en español!] [plik pdf v. 08.11.2016]

worm-like-structure-coprolite-vyazniki
Zagadkowa robakokształtna struktura w koprolice z permu Rosji (zdjęcie K. Owocki; patrz Bajdek et al., 2016)

Pasożyty w skamieniałych odchodach

Znaczenie koprolitów, tj. skamieniałych odchodów, w badaniach dawnych łańcuchów pokarmowych i fizjologii wymarłych zwierząt było już omawiane na blogu. Koprolity to rzeczywiście fascynujące skamieniałości z licznych powodów. Dla przykładu, odchody często tworzą szczególne mikrośrodowisko pozwalające na zachowanie się ekstremalnie delikatnych szczątków, w przeciwnym razie nieobecnych w skałach. Przedyskutujmy na początek skamieniałości niewielkich jaj pasożytów i miękkich ciał robaków.

W roku 2013 zespół Pauli C. Dentzien-Dias opisał dobrze zachowane jaja tasiemca w spiralnym bromalicie rekina ze środkowego-górnego permu Brazylii. Jedynie krótko wspominam tę pracę, gdyż jej pełna wersja jest bezpłatnie dostępna online. Poza zadziwiającym stanem zachowania jaj, znalezisko jest interesujące zważywszy, że jest to najwcześniejszy zapis kopalny pasożytów w postaci tasiemców. Paula C. Dentzien-Dias opublikowała w rzeczywistości już trzy ważne prace o fekalnych materiałach z formacji Rio Do Rasto.

W ostatnim wpisie mojego bloga mowa była o fragmentach kości i najstarszych przypuszczalnych włosach znalezionych w górnopermskich koprolitach ze stanowiska Vyazniki w Rosji. Cóż, włosopodobne struktury są ważne i muszę przyznać, że było dla mnie bardzo miło widzieć, że niektóre media, w tym National Geographic Traveler, dostrzegły moje badania (Bajdek et al., 2016). Teraz chciałbym jednakże podkreślić, że koprolity, które zbadaliśmy, dostarczyły bogactwa też innych interesujących mikroskamieniałości opisanych w tej samej publikacji (Bajdek et al., 2016).

Niektóre z nich reprezentują możliwe pasożyty, jak przykładowo pałeczkowate i owalne struktury, typowo o 100–150 µm długości, zinterpretowane jako możliwe jaja bezkręgowców. Znaleźliśmy również pewną zagadkową robakokształtną strukturę (zdjęcie powyżej). Uważam tę strukturę za szczególnie intrygującą—byłaby to skamieniałość ciała robaka (jak nicienia) lub być może nora. Ferreira et al. (1993) opisał larwy nicieni zachowane w koprolitach z plejstocenu Włoch. Ponadto, w jednym koprolicie z Vyaznik znaleźliśmy długą, sinusoidalną strukturę o 6 µm średnicy identyfikując ją jako norę–ślad penetracji odchodów.

Te skamieniałości mogłyby sugerować, że wytwórcy koprolitów mieli pasożyty w postaci robaków. Niemniej, ciężko jest do końca wykluczyć oportunistyczną eksplorację odchodów przez nicienie i inne bezkręgowce po wydaleniu. Takie jaja mogły należeć do pasożytów lub opcjonalnie do organizmów koprofagicznych, jak na przykład owady. Nicienie i pierścienice rozkładają odchody zwłaszcza w wilgotnych i zimnych ekosystemach, gdzie koprofagiczne owady są mniej liczne.

ciliate-coprolite-vyaznikiPonadto, rozpoznaliśmy dwie różne formy przypuszczalnych orzęsków (zdjęcie po prawej; K. Owocki; patrz Bajdek et al., 2016), o 350 µm i 230 µm długości. Dało się opisać pewne szczegóły jak kształt komórki, pozycja i długość rzęsek. Ponownie, interpretacja jako pasożyty jest kusząca, lecz te mikroorganizmy mogły skolonizować materię odchodów po jej wydaleniu.

W koprolitach z Vyaznik znalazła się również różnorodność innych mikroorganizmów ujmując bakterie, dwa rodzaje sinic i grzyby, które w większości nie reprezentowałyby pasożytów, jak również nieco niezidentyfikowanych obiektów, możliwe szczątki stawonogów i tkanki roślinne. Sinice i grzyby zostały wchłonięte z pokarmem i wodą lub też skolonizowały materię odchodów po jej wydaleniu. Bakterie zachowane w koprolitach mogą reprezentować oryginalną mikroflorę przewodu pokarmowego, choć w naszej pracy przedyskutowuje się również możliwość zanieczyszczenia bakteriami ze środowiska z osadów. Rola bakterii w fosylizacji odchodów będzie omówiona w jednym z przyszłych wpisów bloga.

Podsumowując, koprolity mogą stanowić cenne źródło delikatnych szczątków kopalnych, w tym licznych mikroorganizmów, które w przeciwnym razie zazwyczaj są niemożliwe do wykrycia w skałach i zbadania. Koprolity są więc niezwykle bogatym źródłem informacji paleoekologicznych. Wyróżniłbym trzy główne gałęzie w moich badaniach bromalitów: (a) paleoekologia (tj. dieta i inne zwyczaje życiowe zwierząt; rekonstrukcja środowiskowa; relacje ekologiczne jak pasożytnictwo, koprofagia, itd.), (b) fizjologia wymarłych zwierząt, oraz (c) tafonomia i fosylizacja odchodów, oraz identyfikacja koprolitów.

W związku ze skamieniałościami pasożytów i ogólnie znaczeniem bromalitów, pozostaje jeszcze jedno bardzo szczególne znalezisko do przedstawienia w tym wpisie…

Skamieniałości pasożytów w treściach żołądkowych

burrows-gut-contents-jrf-115h

Ślady możliwych pasożytów wewnątrz treści żołądkowej dinozaura z grupy hadrozaurydów z kredy Montany (źródło; patrz Tweet et al., 2016)

Dla mnie osobiście, najbardziej niesamowite znalezisko dinozaura w historii. Okaz JRF 115H, znany jako „Leonardo”, to szkielet nie w pełni dorosłego dinozaura z grupy hadrozaurydów, Brachylophosaurus canadensis, z górnokredowej formacji Judith River z Montany, USA. Po pierwsze, prawie kompletny szkielet Leonarda, znaleziony w roku 2000, reprezentuje jeden z raczej niewielu „zmumifikowanych” dinozaurów, co znaczy, że jest wspaniale zachowany ukazując nieco tkanek miękkich. Reprezentuje ponadto jeden z kilku tylko znanych możliwych przypadków zachowania się treści żołądkowej u roślinożernych dinozaurów.

Opis prawdopodobnej treści żołądkowej JRF 115H, która objęła fragmenty liści i ziarna kwarcu zanurzone w ilastym matriksie, opublikowany był już w roku 2008. Ostatnio, w roku 2016, ukazała się nowa praca, w której po dekadzie pracy paleontolodzy z USA (J. Tweet, K. Chin, oraz A. A. Ekdale) opisują skamieniałości śladowe możliwych pasożytów wewnątrz treści żołądkowej JRF 115H (zdjęcia powyżej). Ślady, o średnicy ok. 0.3 mm, zinterpretowane są jako najprawdopodobniej nory. Badacze musieli ostrożnie wykluczyć inne możliwości jak ślady korzeni roślin i grzyby.

Większość ciał szybko przyciąga różnorodną faunę bezkręgowcowych padlinożerców, lecz tylko jeden rodzaj skamieniałości śladowej był znaleziony w treści żołądkowej JRF 115H. Trzeba też zauważyć, że stan zachowania JRF 115H sugeruje, że został szybko pogrzebany. Tak więc bardziej prawdopodobne jest, że treść żołądkowa była spenetrowana przez albo (a) robaki żyjące w osadzie, który pogrzebał ciało dinozaura, albo (b) pasożyty przewodu pokarmowego hadrozauryda (które przeżyły jego śmierć, albo też nowo wyklute, które wyłoniły się po śmierci dinozaura).

W końcu, jednym z najbardziej interesujących aspektów tych śladów  jest, że niektóre z nich współdzielą ścianki ukazując identyczne zmiany kierunku (zdjęcie powyżej, po prawej). Badacze sugerują, że może to oznaczać celowy kontakt pomiędzy osobnikami, być może w celach rozrodczych. Ślady tego rodzaju nigdy wcześniej nie były odnotowane w literaturze naukowej!

Historię tę można zgłębić na blogu Justina Tweeta: A locked dinosaur mystery oraz Reports of gut contents in herbivorous dinosaurs.

Podziękowania–Dziękuję Justinowi Tweetowi i Karen Chin, za których uprzejmością mogłem reprodukować zdjęcia skamieniałości śladowych w treści żołądkowej JRF 115H.

Piotr Bajdek

Literatura

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Niedźwiedzki, G., 2016. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia 49, 455–477. doi: 10.1111/let.12156

Dentzien-Dias, P.C., Poinar, G.Jr., de Figueiredo, A.E.Q., Pacheco, A.C.L., Horn, B.L.D., Schultz, C.L., 2013. Tapeworm Eggs in a 270 Million-Year-Old Shark Coprolite. PLoS ONE 8 (1), e55007. doi: 10.1371/journal.pone.0055007

Ferreira, L.F., Araújo, A., Duarte, A.N., 1993. Nematode larvae in fossilized animal coprolites from Lower and Middle Pleistocene site, Central Italy. The Journal of Parasitology 79, 440–442.

Tweet, J.S., Chin, K., Braman, D.R., Murphy, N.L., 2008. Probable gut contents within a specimen of Brachylophosaurus canadensis (Dinosauria: Hadrosauridae) from the Upper Cretaceous Judith River Formation of Montana. Palaios 23, 624–635. doi: 10.2110/palo.2007.p07-044r

Tweet, J., Chin, K., Ekdale, A.A., 2016. Trace fossils of possible parasites inside the gut contents of a hadrosaurid dinosaur, Upper Cretaceous Judith River Formation, Montana. J. Paleontol. 90 (2), 279–287. doi: 10.1017/jpa.2016.43

Notes on fossil parasites in coprolites and gut contents

[¡Léalo en español!] [Przeczytaj to po polsku!] [pdf file v. 08.11.2016]

worm-like-structure-coprolite-vyazniki
Enigmatic worm-like structure in a coprolite from the Permian of Russia (photo by K. Owocki; see Bajdek et al., 2016)

Parasites in fossil feces

The significance of coprolites, i.e. fossil feces, in the study of ancient food chains and physiology of extinct animals has been already discussed on the blog. Coprolites are indeed fascinating fossils for a number of reasons. For instance, feces often constitute an exceptional microenvironment allowing the preservation of extremely delicate remains, otherwise absent in the rocks. Let’s firstly discuss fossils of minute parasite eggs and soft bodies of worms.

In 2013, the team led by Paula C. Dentzien-Dias described well-preserved tapeworm eggs in a shark spiral bromalite from the Middle-Upper Permian of Brazil. I just briefly mention this paper because its full-version is freely available online. Apart from the amazing state of preservation of the eggs, it’s an interesting find as this is the earliest fossil record of tapeworm parasitism. In fact, Paula C. Dentzien-Dias has already published three important papers on the fecal material from the Rio Do Rasto Formation.

In the recent post of my blog I talked about bone fragments and the oldest possible hairs found in Upper Permian coprolites from the Vyazniki site, Russia. Well, the hair-like structures are important and I must admit I was very happy to see some media, including the National Geographic Traveler, to have noticed my research (Bajdek et al., 2016). However, I would like to highlight now that the coprolites we have studied have moreover yielded a great diversity of other interesting microfossils, described in the same publication (Bajdek et al., 2016).

Some of them represent possible parasites, as for example the rod-shaped and oval structures, typically 100–150 µm in length, which are interpreted as possible invertebrate eggs. Also, an enigmatic worm-like structure was found (picture above). I find this structure especially intriguing—it would be a worm body fossil (as a nematode) or alternatively a burrow. Ferreira et al. (1993) described nematode larvae preserved in coprolites from the Pleistocene of Italy. Moreover, a long, sinuous, 6 µm wide structure was found in one coprolite specimen from Vyazniki and indentified as a burrow.

These fossils might suggest that the coprolite producers had worm parasites. Yet, it’s hard to rule out entirely the opportunistic exploitation of feces by nematodes and other invertebrates after excretion. Such eggs could have belonged to parasites but alternatively they could be of coprophagous organisms, as for example insects. Nematodes and annelids decompose feces mostly in humid and cold ecosystems where coprophagous insects are less common.

ciliate-coprolite-vyaznikiMoreover, two different forms of putative ciliates were recognized (photo on the right; by K. Owocki; see Bajdek et al., 2016), 350 µm and 230 µm long. Some details as the cell shape and the position and length of cilia could be described. Once again, the interpretation as parasites is tantalizing but these microorganisms could have colonized the fecal matter after its excretion.

Within the coprolites from Vyazniki, there was also found a diversity of other microorganisms including bacteria, two kinds of cyanobacteria, and fungi, which would mostly have not represented parasites, as well as some indeterminate objects, possible arthropod remains and plant tissues. Cyanobacteria and fungi have been swallowed with food and water or colonized the fecal matter after its excretion. Bacteria preserved in coprolites may represent original microbiota of the gastrointestinal tract, yet our paper also discusses the possibility of contamination by environmental bacteria from the sediments. The role of bacteria in the fossilization of feces will be discussed in one of the forthcoming posts of the blog.

In conclusion, coprolites may constitute a valuable source of delicate fossil remains, including abundant microorganisms, otherwise usually impossible to detect in the rocks and study. Thus, coprolites are an incredibly rich source of paleoecologic information. I would differentiate three principal branches in my research on bromalites: (a) paleoecology (i.e. diet and other life habits of the source animals; environmental reconstruction; ecological relationships like parasitism, coprophagy, etc.), (b) physiology of the source animals, and (c) taphonomy and fossilization of feces and identification of coprolites.

In regard to fossil parasites and the significance of bromalites in general, there’s one very special find yet to be presented in this post…

Fossil parasites in gut contents

burrows-gut-contents-jrf-115h

Trace fossils of possible parasites inside the gut contents of a hadrosaurid dinosaur from the Cretaceous of Montana (source; see Tweet et al., 2016)

To me personally, the most amazing dinosaur find ever. The specimen JRF 115H, known as „Leonardo”, is a skeleton of a subadult hadrosaurid dinosaur, Brachylophosaurus canadensis, from the Upper Cretaceous Judith River Formation of Montana, USA. First of all, the nearly complete skeleton of Leonardo, found in 2000, represents one of rather few „mummified” dinosaurs, what means that it’s excellently preserved showing some soft tissues. It moreover represents one of just a couple of known possible cases of preservation of gut contents in herbivorous dinosaurs.

Description of the probable gut contents of JRF 115H, which included leaf fragments and quartz grains encased in a clay matrix, was published back in 2008. Recently, in 2016, after a decade of work, came out a new paper in which paleontologists from the USA (J. Tweet, K. Chin, and A. A. Ekdale) describe trace fossils of possible parasites inside the gut contents of JRF 115H (photos above). The traces, about 0.3 mm in diameter, are interpreted most likely as burrows. The researchers had to carefully rule out other possibilities as traces of plant roots and fungi.

Most carcasses quickly attract a varied fauna of invertebrate scavengers, but only one type of trace fossil was found in the gut contents of JRF 115H. It should be also noticed that the state of preservation of JRF 115H suggests that it was buried rapidly. Thus, more likely the gut contents were burrowed either by (a) worms living in the sediment that buried the dinosaur carcass or (b) parasites of the gastrointestinal tract of the hadrosaurid (which survived the host’s death, or else newly hatched ones that emerged after the dinosaur’s death).

Finally, one of the most interesting aspects of the traces is that some of them share walls showing identical changes in direction (picture above, on the right). The researchers suggest that it may reveal intentional contact between individuals, perhaps for mating. Traces of this kind have been never reported before in the scientific literature!

You can continue reading this story on the Justin Tweet’s blog: A locked dinosaur mystery and Reports of gut contents in herbivorous dinosaurs.

Acknowledgments–I thank Justin Tweet and Karen Chin who kindly permitted me to reproduce the images of the trace fossils in the gut contents of JRF 115H.

Piotr Bajdek

References

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Niedźwiedzki, G., 2016. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia 49, 455–477. doi: 10.1111/let.12156

Dentzien-Dias, P.C., Poinar, G.Jr., de Figueiredo, A.E.Q., Pacheco, A.C.L., Horn, B.L.D., Schultz, C.L., 2013. Tapeworm Eggs in a 270 Million-Year-Old Shark Coprolite. PLoS ONE 8 (1), e55007. doi: 10.1371/journal.pone.0055007

Ferreira, L.F., Araújo, A., Duarte, A.N., 1993. Nematode larvae in fossilized animal coprolites from Lower and Middle Pleistocene site, Central Italy. The Journal of Parasitology 79, 440–442.

Tweet, J.S., Chin, K., Braman, D.R., Murphy, N.L., 2008. Probable gut contents within a specimen of Brachylophosaurus canadensis (Dinosauria: Hadrosauridae) from the Upper Cretaceous Judith River Formation of Montana. Palaios 23, 624–635. doi: 10.2110/palo.2007.p07-044r

Tweet, J., Chin, K., Ekdale, A.A., 2016. Trace fossils of possible parasites inside the gut contents of a hadrosaurid dinosaur, Upper Cretaceous Judith River Formation, Montana. J. Paleontol. 90 (2), 279–287. doi: 10.1017/jpa.2016.43

El origen de la endotermia en los mamíferos

[Read it in English!] [Przeczytaj to po polsku!] [archivo pdf v. 30.09.2016]

hair-coprolite-Vyazniki
Probable pelo en un coprolito de un terápsido del Pérmico de Rusia (foto K. Owocki; véase Bajdek et al., 2016)

Ectotérmico o endotérmico

Hay una obvia diferencia entre los reptiles de hoy y los mamíferos siendo los primeros ectotérmicos y los segundos endotérmicos: mientras que la temperatura corporal de los reptiles depende de la temperatura ambiental, en los mamíferos está siendo regulada de tal manera que se mantega casi constante. También podemos notar que: (1) los mamíferos tienen pelaje al contrario de los reptiles y (2) los reptiles se caracterizan por una digestión mucho más larga (un metabolismo más lento) que los mamíferos de una comparable masa corporal. En consecuencia, muchos reptiles modernos mantienen el estilo de vida “menos energético” que los mamíferos.

Las cosas se vuelven menos obvias cuando vamos para atrás en el tiempo… Los mamíferos evolucionaron en el período Triásico, y los interrogantes que surgen ante los paleontólogos son: ¿cuándo apareció la endotermia en su línea evolutiva? ¿Eran ya endotérmicos los ancestros de los mamíferos (los llamados terápsidos o reptiles mamiferoides) de los finales del Paleozoico y los comienzos del Mesozoico?

En los años 1970 el paleontólogo estadounidense Robert T. Bakker publicó unas ideas innovadoras acerca de la fisiología de los reptiles mamiferoides (y los dinosaurios). Hipotetizó que los terápsidos poseían pelaje y aportó algunos argumentos a favor de que eran endotérmicos: (1) Los huesos de los terápsidos carecían de anillos del crecimiento y en cambio tenían los vasos sanguíneos y conductos de Havers densamente distribuidos. (2) Algunos de ellos habitaban zonas frías del clima templado. (3) La robusta contextura del cuerpo de muchos terápsidos habría facilitado la conservación del calor. (4) Las proporciones de los depredadores frente a las presas dependen de los requerimientos energéticos de los depredadores, siendo en los terápsidos más bajas que en los animales ectotérmicos.

Las ideas de R.T. Bakker acerca de la fisiología de los terápsidos (y los dinosaurios) han sido aceptadas por la mayoría de los paleontólogos y son ampliamente conocidas. Sin embargo, puesto que muchas de ellas se basan en evidencias más bien indirectas, seguimos buscando nuevos indicios. Los coprolitos, es decir los excrementos fosilizados, siendo subproductos del metabolismo aportan tales nuevos y valiosos datos acerca del metabolismo de sus productores. En los últimos años el estudio de los coprolitos de hecho ha arrojado nueva luz sobre la fisiología de los ancestros de los mamíferos y sus parientes. Por ejemplo, en el artículo sobre los coprolitos del dicinodonte gigante del Triásico de Polonia se argumenta que esos terápsidos herbívoros desdentados tenían un metabolismo bastante lento.

En 2016 otro pedazo del rompecabezas de la endotermia de los mamíferos se agregó cuando nuestro equipo, compuesto por siete investigadores de Polonia, Suecia y Rusia (P. Bajdek, M. Qvarnström, K. Owocki, T. Sulej, A.G. Sennikov, V.K. Golubev y G. Niedźwiedzki), publicó un nuevo trabajo sobre los coprolitos. Los coprolitos que hemos estudiado fueron producidos por los terápsidos carnívoros del Pérmico Tardío, más de 252 milliones de años atrás, y hallados durante las excavaciones polaco-rusas en el sitio de Vyazniki en la parte europea de Rusia.

Los huesos indigeridos y el metabolismo rápido

En el sitio de Vyazniki se han encontrado varios morfotipos de coprolitos (los cuales pronto se discutirán nuevamente en el blog). Nuestro trabajo de 2016 se enfoca solamente en dos morfotipos de coprolitos grandes: A y B. Mientras que los fragmentos indigeridos de huesos están presentes en los coprolitos del tipo A, se muestran escasos y muy degradados en los coprolitos del tipo B. Como se ha dicho arriba, los reptiles se caracterizan por una digestión mucho más prolongada que los mamíferos así que, por ejemplo, los cocodrilos suelen digerir los huesos ingeridos prácticamente por completo. En cambio, los huesos indigeridos comúnmente se encuentran dentro de los excrementos de los mamíferos. Siguiendo estos argumentos, nos cautiva descubrir que los coprolitos del tipo A, abundantes en huesos, habrían sido producidos por algunos animales de un metabolismo rápido.

De esta manera, en 2012 el equipo de Krzysztof Owocki y Grzegorz Niedźwiedzki atribuyó los coprolitos del tipo A, abundantes en huesos, a los terápsidos carnívoros y los coprolitos del tipo B, escasos en huesos, a los arcosauromorfos u otro carnívoros no terápsidos. Los dos terápsidos y arcosauromorfos se encuentran en el registro fósil de Vyazniki, sin embargo se esperaría más bien que los terápsidos fueran los animales del metabolismo rápido y no los primeros arcosauromorfos (ancestros de los cocodrilos modernos y las aves). Esta interpretación la sustentan los hallazgos del Pérmico Tardío de Suráfrica. Ya en 2011 gracias al contexto paleobiológico Roger M.H. Smith y Jennifer Botha-Brink pudieron atribuirles a los terápsidos carnívoros algunos morfotipos de coprolitos abundantes en huesos, provenientes del Pérmico Superior de Suráfrica.

Los pelos más antiguos

Los investigadores de Suráfrica han encontrado algo más que tan solo los huesos en los coprolitos pérmicos. Algunos coprolitos contienen unas enigmáticas estructuras alargadas las cuales miden en promedio unos 14 μm de diámetro y alcanzan hasta unos 5 mm de largo. Roger M.H. Smith y Jennifer Botha-Brink sugirieron que estas estructuras eran restos de plantas, hongos o, tal vez, pelos. Resultó excitante para nuestro equipo encontrar unas estructuras comparables en un coprolito de terápsido del Pérmico Superior de Vyazniki en Rusia. Las hemos estudiado minuciosamente con el uso de los microscopios de luz y electrónico, inclusive la geoquímica de ellas. Las estructuras de Rusia que describimos tienen el diámetro diez veces más grande que las de Suráfrica, la más grande alcanzando más de 5 mm de largo. Se interpretan como moldes de objetos semejantes a pelos; ¡algunos e incluso parecen poseer las raíces bifurcadas de pelos! Los pelos son muy resistentes a la digestión y a menudo se encuentran en los excrementos de los carnívoros modernos.

Si esta interpretación es cierta, estos pelos son dos veces más antiguos que el más antiguo registro de pelos conocido hasta ahora en los mamíferos del Jurásico y Cretácico y revelan que algunos terápsidos adquirieron un aislamiento a los finales del Paleozoico, así pues antes de que aparecieran los mamíferos. Probablemente, el pelaje tenía la función termorreguladora a manera de un aislamiento térmico. Ciertos investigadores han además sugerido que los pelos podrían ser de origen táctil. En 1968 G.H. Findlay supuso que las perforaciones presentes en el cráneo del terápsido Olivera parringtoni del Pérmico Tardío de hecho revelan la presencia de los pelos táctiles. Tales pelos serían de una gran utilidad especialmente si los mamíferos descienden de los reptiles nocturnos. Los pelos podrían suplir la mala vista y además facilitar la conservación del calor en la noche.

Los descubrimientos de Suráfrica y Rusia revelan que los terápsidos carnívoros del Pérmico Tardío habían desarrollado (1) un aislamiento térmico (pelaje) y (2) un metabolismo acelerado. Tomados en conjunto, estos rasgos nos permiten suponer que los ancestros de los mamíferos en el Paleozoico tardío eran ya unos animales endotérmicos.

Piotr Bajdek 1 y Martin Qvarnström 2
1 Częstochowa, Polonia
2 Uppsala University, Suecia

Bibliografía

Bajdek, P., Owocki, K., Niedźwiedzki, G., 2014. Putative dicynodont coprolites from the Upper Triassic of Poland. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 411, 1–17. doi: 10.1016/j.palaeo.2014.06.013

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Niedźwiedzki, G., 2016. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia 49, 455–477. doi: 10.1111/let.12156

Bakker, R.T., 1971. Dinosaur physiology and the origin of mammals. Evolution 25, 636–658.

Bakker, R.T., 1975. Dinosaur renaissance. Scientific American 232, 58–78.

Findlay, G.H., 1968. On the scaloposaurid skull of Oliviera parringtoni, Brink with a note on the origin of hair. Palaeontologia Africana 11, 47–59.

Owocki, K., Niedźwiedzki, G., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Janiszewska, K., Sulej, T., 2012. Upper Permian vertebrate coprolites from Vyazniki and Gorokhovets, Vyatkian regional stage, Russian Platform. Palaios 27, 867–877. doi: palo.2012.p12-017r

Smith, R.M.H., Botha-Brink, J., 2011. Morphology and composition of bone-bearing coprolites from the Late Permian Beaufort Group, Karoo Basin, South Africa. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 312, 40–53. doi: 10.1016/j.palaeo.2011.09.006

Pochodzenie ssaczej stałocieplności

[Read it in English!] [¡Léalo en español!] [plik pdf v. 30.09.2016]

hair-coprolite-Vyazniki
Przypuszczalny włos w koprolicie terapsyda z permu Rosji (zdjęcie K. Owocki; patrz Bajdek et al., 2016)

Ektotermiczne czy endotermiczne

Oczywista różnica pomiędzy dzisiejszymi gadami i ssakami tkwi w tym, że te pierwsze są ektotermiczne, a drugie endotermiczne: podczas gdy temperatura ciała gadów zależna jest od panującej temperatury środowiskowej, u ssaków jest tak regulowana, by pozostawać niemal stała. Zauważamy również, że (1) ssaki mają futro, a gady nie i (2) gady charakteryzuje o wiele dłuższe trawienie (wolniejszy metabolizm) niż ssaki o porównywalnej masie ciała. W konsekwencji wiele dzisiejszych gadów prowadzi „niżej energetyczny” tryb życia niż ssaki.

Staje się to mniej oczywiste, gdy cofamy się w czasie… Ssaki pojawiły się w okresie triasowym, zaś paleontolodzy zadają sobie pytania: kiedy endotermiczność pojawiła się w ich linii ewolucyjnej? Czy endotermiczni byli już późnopaleozoiczni i wczesnomezozoiczni przodkowie ssaków (nazywani terapsydami lub gadami ssakokształtnymi)?

W latach 70-stych ubiegłego stulecia amerykański paleontolog Robert T. Bakker opublikował innowacyjne idee na temat fizjologii gadów ssakokształtnych (i dinozaurów). Przypuszczał, że terapsydy posiadały futro i przedstawił kilka dróg argumentacji za tym, że były endotermiczne: (1) Kości terapsydów nie posiadały pierścieni przyrostowych i miały gęsto upakowane naczynia krwionośne i kanały Haversa. (2) Niektóre z nich zamieszkiwały zimne, umiarkowane strefy. (3) Krótkie, krępe proporcje ciała wielu terapsydów mogły służyć zachowaniu ciepła. (4) Obecne u nich stosunki ilościowe drapieżników do ofiar, zależne od wymagań energetycznych drapieżników, były niższe niż u zwierząt ektotermicznych.

Pomysły R.T. Bakkera odnoszące się do fizjologii terapsydów (i dinozaurów) zostały zaakceptowane przez większość paleontologów i są szeroko znane. Niemniej, ponieważ wiele z nich opiera się na raczej pośrednich dowodach, poszukujemy wciąż nowych wskazówek. Koprolity, tj. skamieniałe odchody, będąc produktami ubocznymi metabolizmu dostarczają takie nowe i cenne dane o metabolizmie ich wytwórców. W ciągu ostatnich kilku lat badania koprolitów faktycznie rzuciły nowe światło na fizjologię przodków ssaków i ich krewnych. Przykładowo, w artykule o koprolitach gigantycznego dicynodonta z triasu Polski argumentuje się, że te roślinożerne i bezzębne terapsydy miały raczej wolny metabolizm.

W 2016 roku kolejny element układanki ssaczej stałocieplności został dodany, gdy nasz zespół tworzony przez siedmiu badaczy z Polski, Szwecji i Rosji (P. Bajdek, M. Qvarnström, K. Owocki, T. Sulej, A.G. Sennikov, V.K. Golubev i G. Niedźwiedzki) opublikował nową pracę o koprolitach. Koprolity, które zbadaliśmy, zrobione były przez mięsożerne terapsydy z późnego permu, ponad 252 miliony lat temu, odnalezione zaś podczas polsko–rosyjskich wykopalisk na stanowisku Vyazniki w europejskiej części Rosji.

Niestrawione kości i szybki metabolizm

Stanowisko we Vyaznikach zrodziło koprolity grupujące się w różnorodnych morfotypach (które wkrótce będą ponownie omówione na blogu). Nasza praca z roku 2016 koncentruje się na tylko dwóch morfotypach dużych koprolitów: A i B. Podczas gdy niestrawione fragmenty kości są obecne w koprolitach typu A, są dość rzadkie i silnie strawione w koprolitach typu B. Jak powiedzieliśmy powyżej, gady charakteryzują się dłuższym trawieniem niż ssaki i dla przykładu więc krokodyle trawią wchłonięte kości praktycznie doszczętnie. Przeciwnie zaś, niestrawione kości są często znajdywane w odchodach ssaków. Idąc tym tokiem argumentacji bogate w kości koprolity typu A co interesujące byłyby wyprodukowane przez jakieś zwierzęta o szybkim metabolizmie.

W ten sposób, zespół Krzysztofa Owockiego i Grzegorza Niedźwiedzkiego w 2012 roku przypisał bogate w kości koprolity typu A terapsydowym mięsożercom, natomiast ubogie w kości koprolity typu B archozauromorfom lub innym nie terapsydowym mięsożercom. Zarówno terapsydy jak archozauromorfy występują w zapisie kopalnym Vyaznik, niemniej terapsydy wydają się bardziej prawdopodobne jako zwierzęta o szybkim metabolizmie niż wczesne archozauromorfy (przodkowie dzisiejszych krokodyli i ptaków). Tę interpretację popierają znaleziska z Południowej Afryki. Już w 2011 roku kontekst paleobiologiczny pozwolił Rogerowi M.H. Smithowi i Jennifer Botha-Brink powiązać kilka bogatych w kości morfotypów koprolitowych z górnego permu Południowej Afryki z mięsożernymi terapsydami.

Najstarsze włosy

Badacze z Południowej Afryki znaleźli w permskich koprolitach więcej niż tylko kości. Niektóre koprolity zawierają enigmatyczne podłużne struktury, które zwykły liczyć koło 14 μm średnicy i osiągają do 5 mm długości. Roger M.H. Smith i Jennifer Botha-Brink zasugerowali, że struktury te to szczątki roślin, grzybów lub, być może, włosy. Było ekscytujące dla naszego zespołu odnaleźć porównywalne struktury w terapsydowym koprolicie z górnego permu Vyaznik w Rosji. Przy użyciu świetlnych i elektronowych mikroskopów zbadaliśmy je szczegółowo uwzględniając też ich geochemię. Struktury, które opisaliśmy z Rosji, są dziesięciokrotnie większej średnicy niż te z Południowej Afryki, a największa ma ponad 5 mm długości. Interpretujemy je jako odlewy włosopodobnych obiektów; niektóre zdają się nawet ukazywać rozgałęzione korzenie włosów! Włosy są bardzo wytrzymałe na trawienie i często są obecne w odchodach dzisiejszych mięsożerców.

Jeśli interpretacja ta jest słuszna, włosy te są dwukrotnie starsze niż dotychczas znany najwcześniejszy zapis włosów jurajsko-kredowych ssaków i wskazują, że niektóre terapsydy nabyły izolację w późnym paleozoiku, tj. jeszcze przed powstaniem ssaków. Włosy prawdopodobnie miały funkcję termoregulacyjną jako izolacja cieplna. Niektórzy badacze sugerowali też, że włosy mogłyby być pochodzenia czuciowego. W 1968 roku G.H. Findlay przypuszczał, że perforacje obecne na czaszce późnopermskiego terapsyda Olivera parringtoni wskazują właśnie na obecność włosów czuciowych. Takie włosy byłyby bardzo użyteczne szczególnie, jeśli ssaki pochodzą od nocnych gadów. Włosy uzupełniałyby słabe widzenie i ponadto pozwalałyby zachować ciepło nocą.

Odkrycia z Południowej Afryki i Rosji wskazują, że mięsożerne terapsydy z późnego permu zdążyły rozwinąć (1) izolację cieplną (futro) i (2) przyspieszony metabolizm. Wzięte razem, cechy te pozwalają przypuszczać, że późnopaleozoiczni przodkowie ssaków już odznaczali się endotermicznością.

Piotr Bajdek 1 i Martin Qvarnström 2
1 Częstochowa, Polska
2 Uppsala University, Szwecja

Literatura

Bajdek, P., Owocki, K., Niedźwiedzki, G., 2014. Putative dicynodont coprolites from the Upper Triassic of Poland. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 411, 1–17. doi: 10.1016/j.palaeo.2014.06.013

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Niedźwiedzki, G., 2016. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia 49, 455–477. doi: 10.1111/let.12156

Bakker, R.T., 1971. Dinosaur physiology and the origin of mammals. Evolution 25, 636–658.

Bakker, R.T., 1975. Dinosaur renaissance. Scientific American 232, 58–78.

Findlay, G.H., 1968. On the scaloposaurid skull of Oliviera parringtoni, Brink with a note on the origin of hair. Palaeontologia Africana 11, 47–59.

Owocki, K., Niedźwiedzki, G., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Janiszewska, K., Sulej, T., 2012. Upper Permian vertebrate coprolites from Vyazniki and Gorokhovets, Vyatkian regional stage, Russian Platform. Palaios 27, 867–877. doi: palo.2012.p12-017r

Smith, R.M.H., Botha-Brink, J., 2011. Morphology and composition of bone-bearing coprolites from the Late Permian Beaufort Group, Karoo Basin, South Africa. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 312, 40–53. doi: 10.1016/j.palaeo.2011.09.006

The origin of mammalian endothermy

[¡Léalo en español!] [Przeczytaj to po polsku!] [pdf file v. 30.09.2016] [doi: 10.13140/RG.2.2.35081.44641]

hair-coprolite-Vyazniki.jpg
Probable hair in a therapsid coprolite from the Permian of Russia (photo by K. Owocki; see Bajdek et al., 2016)

Ectothermic or endothermic

An obvious difference between modern reptiles and mammals is that the former are ectotherms and the latter endotherms: whereas the body temperature of reptiles is dependent on the prevailing environmental temperatures, it is regulated to remain nearly constant in mammals. We can also note that: (1) mammals have fur and reptiles do not, and (2) reptiles are characterized by a much longer digestion (slower metabolism) than mammals of a comparable body mass. As a consequence, many modern reptiles have a “lower-energy” lifestyle than mammals.

It becomes less obvious when we go back in time… Mammals evolved in the Triassic Period, and questions paleontologists ask themselves are: when did the endothermy in their evolutionary lineage appear? Were already the late Palaeozoic and early Mesozoic ancestors of mammals (called therapsids or mammal-like reptiles) endothermic?

In the 1970s, the American paleontologist Robert T. Bakker published innovative ideas on the physiology of mammal-like reptiles (and dinosaurs). He hypothesized that therapsids had fur and provided several lines of evidence that they were endotherms: (1) Therapsid bones lacked growth rings and had closely packed blood vessels and Haversian canals. (2) Some of them were distributed in cold temperate zones. (3) Short, stocky body proportions in many therapsids might have been a device to conserve heat. (4) Their predator–prey ratios, which depend on the energetic requirements of the predators, were lower than those of ectotherms.

R.T. Bakker’s ideas on the physiology of therapsids (and dinosaurs) have been accepted by most paleontologists and are well-known to the public. Nevertheless, because many of them are rather indirect lines of evidence, we now seek for new clues. Coprolites, i.e. fossil feces, being metabolistic byproducts provide such new and valuable data on the metabolism of their producers. In fact, the study of coprolites has during the last couple of years shed new light on the physiology of mammalian ancestors and their relatives. For example, it was argued in the article on coprolites of a giant dicynodont from the Triassic of Poland, that these herbivorous and toothless therapsids had a rather slow metabolism.

Furthermore, in 2016, another piece of the puzzle of mammalian endothermy was added when our team composed of seven researchers from Poland, Sweden, and Russia (P. Bajdek, M. Qvarnström, K. Owocki, T. Sulej, A.G. Sennikov, V.K. Golubev, and G. Niedźwiedzki) published a new paper on coprolites. The coprolites we studied were produced by Late Permian carnivorous therapsids, over 252 million years ago, and excavated during a Polish–Russian expedition to the Vyazniki site, European Russia.

Undigested bones and the fast metabolism

The Vyazniki site has yielded various morphotypes of coprolites (which will soon be discussed again on the blog). Our paper from 2016 focuses on only two big coprolite morphotypes: A and B. Whereas undigested bone fragments are present in the type-A coprolites, they are quite rare and highly degraded in the type-B coprolites. As said above, reptiles are characterized by a much longer digestion than mammals, and, for example, crocodiles practically completely digest the bones they ingest. On the contrary, undigested bones are commonly found in the feces of mammals. Following these arguments, the bone-rich coprolites of type A would have interestingly been produced by some kind of animals of a fast metabolism.

As such, the team of Krzysztof Owocki and Grzegorz Niedźwiedzki ascribed, in 2012, the bone-rich type-A coprolites to therapsid carnivores and the bone-barren type-B coprolites to archosauromorphs or other non-therapsid carnivores. Both therapsids and archosauromorphs are known from the fossil record of Vyazniki, but therapsids would have been more expected to have a fast metabolism than early archosauromorphs (ancestors of modern crocodiles and birds). This interpretation is supported by finds from the Upper Permian of South Africa. Already in 2011, the paleobiological context allowed Roger M.H. Smith and Jennifer Botha-Brink to link several bone-rich coprolite morphotypes from the Upper Permian of South Africa to carnivorous therapsids.

The oldest hairs

The researchers from South Africa have found more than just bones in the Permian coprolites. Some coprolites contain enigmatic elongated structures, that are on average 14 μm in diameter and reaching up to 5 mm in length. Roger M.H. Smith and Jennifer Botha-Brink suggested that these structures were remains of plants, fungi or, perhaps, hairs. It was exciting to our team to find comparable structures in a therapsid coprolite from the Upper Permian of Vyazniki, Russia. By the use of light and scanning electron microscopes we studied them in great detail, including their geochemistry. The structures we described from Russia are ten time larger in diameter than those from South Africa, and the largest one is over 5 mm long. They are interpreted as molds of hair-like elements; some even appear to show bifurcated hair roots! Hairs are well-resistant to digestion and often found in feces of modern carnivores.

If this interpretation is correct, these hairs are two times older than the previously earliest record of known hairs from Jurassic-Cretaceous mammals and imply that some therapsids had acquired insulation by the latest Paleozoic, prior to the rise of mammals. Hairs would probably have had a thermoregulatory function, as an insulation. Some researchers have also suggested that hairs could be tactile in origin. In 1968, G.H. Findlay hypothesized that perforations present in a skull of the Late Permian therapsid Olivera parringtoni reveal the presence of tactile hairs. Such hairs could have been of great use especially if mammals are descended from nocturnal reptiles. Hairs would make up for poor vision and moreover allow to conserve heat at night.

The discoveries from South Africa and Russia suggest that Late Permian therapsid carnivores had developed (1) an insulation (fur) and (2) an accelerated metabolism. Taken together, these features make us suspect that the late Paleozoic ancestors of mammals were already endotherms.

Piotr Bajdek 1 and Martin Qvarnström 2
1 Częstochowa, Poland
2 Uppsala University, Sweden

References

Bajdek, P., Owocki, K., Niedźwiedzki, G., 2014. Putative dicynodont coprolites from the Upper Triassic of Poland. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 411, 1–17. doi: 10.1016/j.palaeo.2014.06.013

Bajdek, P., Qvarnström, M., Owocki, K., Sulej, T., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Niedźwiedzki, G., 2016. Microbiota and food residues including possible evidence of pre-mammalian hair in Upper Permian coprolites from Russia. Lethaia 49, 455–477. doi: 10.1111/let.12156

Bakker, R.T., 1971. Dinosaur physiology and the origin of mammals. Evolution 25, 636–658.

Bakker, R.T., 1975. Dinosaur renaissance. Scientific American 232, 58–78.

Findlay, G.H., 1968. On the scaloposaurid skull of Oliviera parringtoni, Brink with a note on the origin of hair. Palaeontologia Africana 11, 47–59.

Owocki, K., Niedźwiedzki, G., Sennikov, A.G., Golubev, V.K., Janiszewska, K., Sulej, T., 2012. Upper Permian vertebrate coprolites from Vyazniki and Gorokhovets, Vyatkian regional stage, Russian Platform. Palaios 27, 867–877. doi: palo.2012.p12-017r

Smith, R.M.H., Botha-Brink, J., 2011. Morphology and composition of bone-bearing coprolites from the Late Permian Beaufort Group, Karoo Basin, South Africa. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 312, 40–53. doi: 10.1016/j.palaeo.2011.09.006